Ультраструктура пигментного эпителия сетчатки глаз молоди

БИОЛОГИЯ МОРЯ, 2006, том 32, № 1, с. 55–59
УДК 591.8:593.961
ЦИТОЛОГИЯ
УЛЬТРАСТРУКТУРА ПИГМЕНТНОГО ЭПИТЕЛИЯ
СЕТЧАТКИ ГЛАЗ МОЛОДИ СИМЫ ONCORHYNCHUS MASOU1
© 2006 г. Е. О. Загальская, В. П. Гнюбкина
Институт биологии моря ДВО РАН, Владивосток 690041
e-mail: inmarbio@mail.primorye.ru
Статья принята к печати 9.12.2004 г.
Исследована ультраструктура пигментоцитов сетчатки глаз молоди симы Oncorhynchus masou. Определено
физиологическое состояние пигмента в пигментоцитах в зависимости от степени световой или темновой адаптации.
Установлено сходство морфологических признаков при реагировании пигментоцитов на свет и магнитное поле.
Ключевые слова: ретинальный пигментный эпителий, пигментоциты, трансмиссионная электронная микроскопия, молодь симы.
Ultrastructure of the retinal pigment epithelium of Oncorhynchus masou fry. E. O. Zagalskaya, V. P. Gnyubkina (Institute of Marine Biology, Far East Branch, Russian Academy of Sciences, Vladivostok 690041)
The ultrastructure of retinal pigment cells in Oncorhynchus masou fry was studied. The physiological state of pigment was dependent on the degree of light/dark adaptation. Similar morphological properties were observed in response
to light and magnetic field. (Biologiya Morya, Vladivostok, 2006, vol. 32, no. 1, pp. 55–59).
Key words: retinal pigment epithelium, pigment cells, transmission electron microscopy, Oncorhynchus masou fry.
Пигментные клетки позвоночных, вырабатывающие пигмент меланин, весьма необычны по своей морфологии и локализации. Происхождение из недифференцированных клеток нервного гребня, локализация в
местах, где происходит трансформация энергии (кожные покровы, сетчатка глаз), специфические физикохимические характеристики определяют уникальный
набор свойств пигментных клеток. Исследование ультраструктуры пигментного эпителия сетчатки глаза необходимо для более точного определения морфологической основы функций, которые выполняют эти клетки в сложном механизме восприятия света и, как показано недавно, магнитного поля.
канадский бальзам. Срезы просматривали и фотографировали
на трансмиссионном микроскопе Jem-100B при 75 кВ.
Морфометрические измерения выполняли как на препаратах, так и на фотографиях.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Ретинальный пигментный эпителий (РПЭ) – наружный слой сетчатки глаза. Он образуется в результате дифференцировки наружного листка глазного бокала, т.е. имеет нейральное происхождение. Хорошо известны такие его свойства, как избирательный транспорт метаболитов между сосудистой оболочкой и фоторецепторами сетчатки, фагоцитоз отработанных мембранных дисков наружных сегментов фоторецепторов,
метаболизм витамина А, барьерные функции, экранирование и поглощение избыточных квантов света (Панова, 1993). РПЭ имеет сходство с цилиарным и радужным пигментным эпителием, а также с пигментоцитами
кожи из-за общего пигмента меланина, однако отличается от них способностью к ретиномоторной реакции.
Слой РПЭ у молоди симы состоит из низкопризматических, часто гексагональных, клеток, имеющих диаметр около 10–15 мкм и высоту 7–9 мкм. Клетки РПЭ
поляризованы. В клетках выделяют три зоны: базальную, обращенную к склере, центральную – у ядра, и апикальную, обращенную к наружным сегментам сетчатки.
Базальная поверхность РПЭ молоди симы ровная
и гладкая в отличие от таковой взрослых лососевых, у
которых на базальной поверхности пигментных клеток
встречаются складки и выросты, часто заходящие на
соседние клетки наподобие черепицы.
Базальная плазматическая мембрана обычно двуслойная, с заметным электронно-светлым внутренним
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
В работе использованы 15 экз. молоди симы Oncorhynchus masou: сеголетки (длина по Смитту 34–59 мм, масса
1–1.5 г) и годовики (длина 85–115 мм, масса 6–10 г). Рыб вылавливали сачком и на удочку в р. Белой в окрестностях биостанции "Сокол" Института биологии моря ДВО РАН (южный Сахалин). Отловленную молодь содержали в аквариальной с замкнутым циклом пресного водоснабжения, биологической очисткой и аэрацией воды при естественных условиях
освещения. Темновую адаптацию проводили в аэрируемом
аквариуме, затемненном тканью, в течение 2 ч в темной комнате. Отбор сетчатки у контрольной и экспериментальной
молоди выполняли следующим образом. У только что пойманных и эвтаназированных рыб извлекали сетчатку с пигментным эпителием, кусочки которой фиксировали в 1% растворе глутаральдегида на холоде. После 5–6 ч фиксации кусочки переносили на 1 ч в 1% раствор OsO4 на фосфатном
буфере. После обезвоживания в этаноле и ацетоне ткань заключали в смесь эпоксидных смол эпон–аралдит.
Срезы толщиной 1–2 мкм получали на ультратоме LKBIII, затем их окрашивали метиленовым синим и заключали в
1
Работа выполнена при финансовой поддержке Отделения биологических наук РАН и гранта ДВО РАН № 03-1-0-06-016.
55
56
ЗАГАЛЬСКАЯ, ГНЮБКИНА
Ультраструктура пигментного эпителия сетчатки глаз молоди симы Oncorhynchus masou. а – базальная зона пигментоцитов сетчатки
глаз, б – лопастное ядро пигментоцита, в – ризидуальное тело в теле пигментоцита, г – пигментоциты при световой адаптации, д – сагиттальный срез через отростки пигментоцитов. Обозначения: АГ – аппарат Гольджи, ВГ – везикуло-глобулярные тела, ВЛ – вторичные лизосомы, М – митохондрии, Ме – меланосомы, НСп – наружный сегмент палочки, ПМ – плазматическая мембрана, Пп – пиноцитозные пузырьки, Щк – щелевые контакты между пигментоцитами, ЭПР – эндоплазматический ретикулум, Я – ядро. Ув.: а, б, в –
20 000; г – ×10 000; д – ×15 000.
пространством. Снаружи она покрыта слоем мукополисахаридов. Через мембрану осуществляется активный
транспорт веществ от сосудистой оболочки к сетчатке,
о чем свидетельствует наличие пиноцитозных пузырьков и везикул (см. рисунок, а).
В противоположном направлении транспортируются фагоцитируемые дегенерирующие элементы сетчатки, на электронограмме распознаваемые как вторичные лизосомы с остатками (см. рисунок, б). В подмембранной области обнаружено множество пузырьков, предположительно содержащих промежуточные
продукты синтеза меланина (это может быть допамин,
норадреналин).
Между собой клетки РПЭ соединяются специфическим комплексом терминальных полос (опоясывающих десмосом), состоящих из зоны прилегания и щелевых контактов. На сагиттальном срезе эти комплексы похожи на десмосомы (см. рисунок, а), однако при
объемной реконструкции становится понятно, что
данные образования – терминальные полосы (Porter,
Yamada, 1960), полностью окружающие апикальную
часть боковых стенок каждой клетки по периметру.
Терминальные полосы, плотно соединяя клетки между
собой, изолируют апикальную часть межклеточного
пространства от межфоторецепторного пространства.
Таким образом создается дополнительный защитный
БИОЛОГИЯ МОРЯ том 32 № 1 2006
УЛЬТРАСТРУКТУРА
барьер, особенно развитый у высших позвоночных
(Shakib, Cunha-Vas, 1966).
Щелевые контакты пронизывают тонкие трубчатые каналы, соединяющие соседние клетки, обеспечивая проникновение низкомолекулярных веществ из одной клетки в другую, минуя межклеточное пространство. Важно отметить, что каждый пигментоцит кожи иннервируется. В пигментных клетках сетчатки такой иннервации нет. Однако для того, чтобы пигментные клетки пласта одновременно вступили в ретиномоторную
реакцию, необходимо быстро распространить сигнал на
все клетки. Механизм таких межклеточных связей позволяет осуществить быструю передачу сигналов по клеточному пласту (Hudspeth, Yee, 1973).
Ядро ретинальных пигментоцитов расположено
ближе к базальной поверхности. Узкая электронносветлая часть цитоплазмы, разделяющая наружную и
ядерную мембраны, обычно не содержит органелл,
иногда это пространство заполнено пигментными гранулами, расположенными в один ряд. Ядро в РПЭ у
молоди симы обычно округлой формы, иногда лопастное (см. рисунок, а–г). В полость между двумя так называемыми секциями ядра могут попадать меланосомы
(см. рисунок, б). Полиплоидные клетки, имеющие 2–
4-ядерный набор, описанные среди пигментоцитов
высших животных, у молоди симы не встречаются. Ядро окружено двойной мембраной с многочисленными
порами диаметром 2–3 нм. Ядерный матрикс
тонкогранулярный,
диспергирован
неравномерно:
вблизи ядерной мембраны наблюдаются уплотнения
неправильной кляксовидной формы. Количество
электронно-плотного вещества убывает к центру ядра.
Ясно выраженных ядрышек в ядре не замечено.
Митохондрии в клетках РПЭ довольно многочисленны, до нескольких десятков в одной клетке, причем
больше всего их в базальной части. Митохондрии полиморфны: от округлых диаметром 0.5–0.7 мкм до вытянутых изогнутых, достигающих длины 1.4 мкм.
У молоди симы митохондрии смешанного пластинчатотрубчатого вида, часто находятся вблизи с меланосомами (см. рисунок, а). Значительное число митохондрий отмечено в средней области пигментных клеток –
там, где начинаются отростки. Вероятно, это связано с
потребностью в большом количестве энергии для перемещения пигментных гранул при ретиномоторной реакции.
Эндоплазматический ретикулум в пигментоцитах
встречается и гладкий (ГЭР), и шероховатый (ШЭР).
Гладкий более характерен для околоядерной и подмембранной области (см. рисунок, а). Шероховатый ретикулум встречается по всей клетке, что обусловлено активными процессами белкового синтеза. Даже в дистальных частях отростков при сагиттальном срезе препарата видны электронно-светлые цистерны ШЭР.
У ювенильных особей симы преобладает ШЭР, тогда
как у взрослых рыб, идущих на нерест, – ГЭР.
В цитоплазме пигментоцитов наблюдается большое количество свободных рибосом, иногда объединенных в полисомы по 4–8 единиц.
БИОЛОГИЯ МОРЯ том 32 № 1 2006
57
Аппарат Гольджи у молоди симы ясно выражен.
Обычно он располагается вблизи ядра, иногда подобных образований несколько (2–4) в одной пигментной
клетке. Как правило, аппарат Гольджи состоит из стопки 5–8 цистерн с многочисленными электронносветлыми пузырьками вблизи. Иногда 2–3 аппарата
Гольджи располагаются цепочкой (см. рисунок, д).
Пигментный эпителий обладает развитой фаголизосомальной системой, переваривая фагоцитированные
стопки дисков наружных сегментов фоторецепторов,
деградирующие меланосомы и поврежденные клеточные элементы (см. рисунок, в). В пигментоцитах обнаруживаются как первичные, так и вторичные лизосомы,
а также фаголизосомы (см. рисунок, б). Иногда наблюдается аутолиз (см. рисунок, в). Большое количество
лизосом находится в отростках вблизи пограничной
мембраны, куда они транспортируются от аппарата
Гольджи по микротрубочкам. Если процесс переваривания прошел не до конца, пищеварительная вакуоль с
остатками мембран наружных сегментов фоторецепторов превращается в резидуальное тело иногда значительного размера (см. рисунок, в).
Меланосомы являются специфическими цитоплазматическими органеллами клеток РПЭ. У молоди
симы они имеют округлую эллипсоидную или сигарообразную форму (две последние мы объединили в категорию "вытянутые"). Соотношение форм следующее:
круглые – 38.3%, вытянутые – 23.3%, ювенильные –
30%, деформированные – 8.3%. Средние размеры меланосом у молоди меньше, чем у взрослых особей, соответственно 0.76 × 0.58 и 1.0 × 0.76 мкм. Их количество
в клетке колеблется от нескольких десятков до 1–2 сотен (Загальская, 2001). В базальной части клетки меланосомы плотно прилегают к ядру, в средней части наблюдается небольшое разрежение меланосом (возможно, за счет увеличения количества митохондрий). Высокая концентрация меланосом отмечена в отростках,
где их количество так высоко, что часто они заполняют
всю цитоплазму отростка, делая неразличимыми другие
органеллы.
У молоди симы меланосомы ограничены четко
выраженной двойной мембраной (у взрослых рыб мембрана тоньше, часто выглядит как однослойная). Кроме
зрелых форм IV стадии, содержащих черно-коричневый пигмент, в клетках встречаются ювенильные, или
премеланосомы (меланосомы I стадии). Эти гранулы до
вхождения в них тирозиназы выглядят электронносветлыми пузырьками, которые трудно отличить от
микропероксисом без дополнительных гистохимических исследований. Однако диаметр микропероксисом
(специфических органелл, участвующих в этерификации витамина А, транспорте, хранении и метаболизме
липидов, а также в детоксикации перекиси водорода)
значительно меньше – 0.1–0.3 мкм (Панова, 1993). Меланосомы на II и III стадиях зрелости отличаются грубодисперсной консистенцией матрикса из-за структур,
образующих белковую сеть, на которой синтезированный пигмент меланин связывается с амино- и сульфгидрильными группами белков. Важно отметить, что
58
ЗАГАЛЬСКАЯ, ГНЮБКИНА
промежуточные продукты синтеза меланина (дофаминхиноны) являются цитотоксинами (Pawelek, Lerner,
1977), поэтому синтез меланина в меланоцитах и пигментоцитах осуществляется только в окруженных мембраной органеллах – меланосомах.
На IV стадии зрелости черный или темно-коричневый меланин полностью маскирует белковую строму
и зрелые меланоциты выглядят как гомогенные электронно-плотные тела. Иногда на срезе меланосомы
видны округлые электронно-светлые пятна (см. рисунок, г) – предположительно, везикуло-глобулярные тела (Панова, 1993). Наружная поверхность в процессе
меланизации покрыта пигментом, а внутренняя сфера
заполнена белками и выполняет роль депо ферментов
(Jimbow et al., 1979). Такие органеллы чаще встречаются у взрослых рыб.
Ретиномоторная реакция – специфический ответ
клеток сетчатки и пигментоцитов на свет у низших позвоночных, присущий и молоди симы (см. рисунок, г).
На освещение пигментоциты реагируют активным и
быстрым перемещением меланиновых гранул в отростки, и тем дальше, чем больше интенсивность света и
дольше его экспозиция.
Ретиномоторная реакция пигментоцитов и целый
ряд внутриклеточных функций (например, по перемещению фаголизосом) осуществляются с помощью микротрубочек и микрофибрилл. Тяжи микрофиламентов
в клетках РПЭ расположены упорядоченно, в районе
зоны прилегания они образуют кортикальные кольца,
на срезе группы тяжей видны в латеральной области
клетки. В апикальных отростках актиновые микрофиламенты расположены параллельно их вертикальной
оси и выполняют направляющую функцию для перемещения меланосом при ретиномоторной реакции. Тубулиновые микротрубочки имеются и в теле клетки, и в
отростках. В теле клетки они выполняют опорную
функцию, а также участвуют в перемещении органелл
внутри клетки. Цитоскелет клеток РПЭ дополняют
промежуточные филаменты, сеть которых позволяет
клеткам сохранять гексагональную форму даже при
диссоциации пласта. У молоди симы микротрубочки
в апикальных отростках участвуют в перемещении меланосом в ответ не только на световой фактор, но и, как
мы впервые заметили, на постоянное магнитное поле
(Загальская и др., 2004).
При описании пигментных клеток некоторыми авторами употребляются качественные оценки меланина – гранулярный и дисперсный (Курбанов, 1985). Гранулярным называют такое состояние меланина, когда
отдельные меланосомы собираются в конгломераты,
часто шаровидной формы. Это характерно для меланофоров кожи рыб при темновой адаптации. Дисперсное
состояние меланина регистрируется в случае, когда меланосомы располагаются отдельно друг от друга в цитоплазме клетки, что характерно для световой адаптации меланофоров кожи рыб.
В РПЭ пигмент в пигментоцитах ведет себя несколько иначе. При действии света мы никогда не наблюдали дисперсного состояния пигмента. Пигмент
чаще находился в гранулярном состоянии в околоядерной зоне пигментоцитов сетчатки. В отростках пигментоцитов он палочковидный, дискретные меланосомы
могут быть разной формы и размера: от компактнобобовидных до длинных игольчатых. Тип конгломератов меланосом зависит от светового или магнитного
раздражителя, а также от интенсивности и длительности экспозиции.
Под влиянием света разной интенсивности и постоянного магнитного поля (80 Гс) меланин в отростках
пигментоцитов может выглядеть как нитевидный, игольчатый, палочковидный и эллипсоидный. В световом
микроскопе наблюдаются только конгломераты меланосом, их количество и качество слипания в конгломерат и определяют вышеназванные формы. Нитевидное
состояние – это наличие тонких и длинных цепочек последовательно слипшихся меланосом. Если цепочки
короче и меланосомы располагаются в несколько рядов, значит, пигмент в палочковидном состоянии. Если
большое количество меланосом слипается в цилиндр, –
это эллипсоидное состояние меланина. Если меланосомы расположены неупорядоченно относительно друг
друга (например, каждый последующий слой перпендикулярен предыдущему), то на световом уровне такой
отросток кажется сплошь залитым пигментом.
При полноспектральном освещении в отростках
встречаются палочковидные формы меланина, а при
длинноволновом (красном) свете пигмент отростков
выглядит нитевидным. При совместном воздействии
магнитного поля и красного света формируется игольчатый пигмент. При темновой адаптации отростки пустеют, пигмент поднимается в околоядерную зону и на
световом уровне выглядит как эллипсоидный и палочковидный.
Трансмиссионная
электронная
микроскопия
(ТЭМ) позволила определить, что меланин никогда не
покидает меланосы, а все качественно отличающиеся
на световом уровне состояния пигмента являются перераспределением меланосом в различные ансамбли.
После световой адаптации меланосомы в отростках перемещаются как дискретные частицы, становясь
более узкими и удлиненными по мере проникновения в
отросток. Меланосомы могут изменять свою форму,
вытягиваясь в тонкий длинный цилиндр в апикальных
частях отростка и становясь округлыми в околоядерной
зоне и в широких "устьях" отростков (см. рисунок, г).
Как отметил Курбанов (1985), в отростке встречаются и
обычные округлые меланосомы (64% – удлиненных,
36% – округлых). При темновой адаптации меланосомы
сосредоточены в околоядерной зоне, они дискретны,
имеют округлую и удлиненную форму, таким образом,
меланосомы в отростках образуют различные конгломераты.
Свет является важным фактором в ориентации
рыб, но он воспринимается не только фоторецепторными клетками глаза. Показано, что меланофоры кожи
рыб отвечают агрегацией или дисперсией пигмента направленно, т.е. смещаясь в направлении источника света. Предполагается наличие в хроматофорах, кроме осБИОЛОГИЯ МОРЯ том 32 № 1 2006
УЛЬТРАСТРУКТУРА
новного пигмента меланина, зрительного пигмента –
меланопсина, который трансформирует световой сигнал через ГТФ-связанный белок (Mаsuma et al., 2001).
Направленное в сторону падающего света смещение
пигмента наблюдается в пигментоцитах сетчатки во
время ретиномоторной реакции. Интенсивность света,
вызывающая эту реакцию, как и длительность световой
адаптации, – величины видоспецифичные. Для тихоокеанских лососей установлены следующие параметры
пороговой освещенности: интенсивность света 1 лк –
для молоди горбуши и кеты, 0.1 лк – для нерки и 0.01 лк
– для кижуча. Длительность ретиномоторной реакции
составляет 20 мин (Masuma et al., 2001). Для молоди
симы мы определили пороговую интенсивность в 5 лк,
длительность ретиномоторной реакции – 20 мин. Морфологические изменения в пигментоцитах (перераспределение меланосом, увеличение активности аппарата
Гольджи, появление большего количества пузырьков в
цитоплазме, уменьшение толщины пограничной мембраны) позволяют предположить собственную рецепцию света этими клетками.
Отличия в реагировании пигментоцитов кожи и
сетчатки на идентичные раздражители (вызвавшие некую терминологическую путаницу) определяются различием в регулировании их функций. Как известно, меланоциты кожи рыб сохраняют связь с нервной системой, дисперсия пигмента в них находится преимущественно под нервным контролем. Для меланоцитов кровеносных сосудов мы установили наличие альфа-адренорецепторов и м-холинорецепторов, возможно, такой
же ансамбль имеется и у кожных меланоцитов рыб. С
одной стороны, меланоциты (пигментоциты) сетчатки
иннервируются слабо, а основная регуляция осуществляется эндокринной системой (меланин-стимулирующие гормоны, гидрокортизон, пролактин, мелатонин).
С другой стороны, морфологические отличия (звездчатые рыхлые пигментоциты кожи и плотно упакованные
в пласт пигментоциты сетчатки) и клеточное окружение, вероятно, также причастны к формированию реакции пигментоцитов на свет.
Тесторф с соавторами (Testorf et al., 2002), исследуя влияние сильного постоянного магнитного поля на меланофоры кожи рыб, пришли к выводу, что
этот раздражитель значимо не влияет на агрегацию
пигмента. Однако мы обнаружили заметные изменения пигментоцитов сетчатки и ретиномоторную реакцию, подобную фотопической, в ответ на воздействие
постоянным магнитным полем в темноте (Загальская и
др., 2004). Кроме перераспределения меланосом, в
пигментоцитах наблюдаются морфологические изменения, подобные таковым при световой адаптации:
увеличение количества пузырьков в цитоплазме и
утончение цитоплазматической мембраны. Электромагнитные поля оказывают существенное влияние на
заряд мембраны. Показано, что они увеличивают от-
БИОЛОГИЯ МОРЯ том 32 № 1 2006
59
рицательный электрический заряд, а также уменьшают гидрофобность мембраны (относительное положение липидной и белковой составляющей), соответственно увеличивая ее проводимость. Сходство морфологических проявлений в пигментных клетках РПЭ
при воздействии светом и магнитным полем позволяет
предположить идентичность физиологических процессов в клетке.
Пигментоциты сетчатки обладают высокоспециализированной структурной организацией, исследование
которой помогает объяснить выполнение многочисленных функций этих клеток. Далеко в прошлом осталось
мнение, что пигментоциты выполняют только роль
пассивного экрана избытка попадающего на сетчатку
света. Жизнеспособность сетчатки и зрительной системы в большой степени зависит от полифункциональной
пигментной системы организма (Панова, 1993). Углубляя морфологический поиск, возможно открытие новых
свойств пигментоцитов, например, таких, как магниторецепция.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Загальская Е.О. Ультраструктура меланоцитов сетчатой и сосудистой оболочек глаза тихоокеанских лососей // Цитология. 2001. Т. 43, № 11. С. 1013–1019.
Загальская Е.О., Гнюбкина В.П., Максимович А.А. Морфологические особенности ретиномоторной реакции молоди
симы Oncorhynchus masou при измененном магнитном
поле // Морфология. 2004. № 2. C. 303–306.
Курбанов Х. Структура и функции меланосом. Ашхабад:
Ылым. 1985. 156 с.
Панова И.Г. Цитоструктура и цитохимия пигментного эпителия сетчатки // Изв. РАН. Сер. биол. 1993. Т. 10. С. 165–
191.
Hudspeth A.J., Yee A.G. The intracellular junctional complex of
retinal pigment epithelia // Invest. Ophthalmol. Vis. Sci.
1973. Vol. 12. P. 354.
Jimbow K., Oi Kawa O., Sugiyama S., Takeuchi T. Comparison of
eumelaninogenesis and phaeomelaninogenesis in retinal and
follicular melanocytes; role of vesiculo-globular bodies in
melanosome differentiation // J. Invest. Dermatol. 1979.
Vol. 73. P. 278.
Masuma S., Kawamura G., Tezuka N. et al. Retinomotor responses
of juvenile bluefin tuna Tunnus thynnus // Fish. Sci. 2001.
Vol. 67. P. 228–231.
Pawelek J.M., Lerner A.B. Cytotoxicity of melanin precursor //
Yale J. Biol. Med. 1977. Vol. 50. P. 103.
Porter K.R., Yamada E. Studies on the endoplasmic reticulum. V.
Its form and differentiation in pigmented epithelial cells of
the frog retina // J. Biochem. Biophys. Cytol. 1960. Vol. 8.
P. 181.
Shakib M., Cunha-Vas J.G. Studies on the permeability of the
blood-retinal barrier. IV. Functional complexes of the retinal vessels and their role in the permeability of the bloodretinal barrier // Exp. Eye Res. 1966. Vol. 5. P. 229.
Testorf M.F., Oberg P.A., Iwasaka M., Ueno S. Melanophore aggregation in strong static magnetic fields // Electromagnetics. 2002. Vol. 23, iss. 6. P. 444–449.