развитие внутримозговых сосудов и артериовенозные

Журнал анатомии и гистопатологии. – 2015. – Т. 4, № 4
УДК 611.133.33+611.145.13]–012
© Коллектив авторов, 2015
РАЗВИТИЕ ВНУТРИМОЗГОВЫХ СОСУДОВ И
АРТЕРИОВЕНОЗНЫЕ МАЛЬФОРМАЦИИ
О. А. Каплунова, Е. В.Чаплыгина, В. И. Домбровский,
О. П. Суханова, И. М. Блинов
ГБОУ ВПО «Ростовский государственный медицинский университет»
Минздрава России, г. Ростов-на-Дону, Россия
На основании изучения данных литературы уточнены основные этапы развития внутримозговых
сосудов в антенатальном периоде развития. Нарушение процесса дифференцировки первичных капилляров на артерии и вены в головном мозге объясняет образование таких аномалий развития, как артериовенозные мальформации (АВМ). Сведения об АВМ систематизированы и дополнены собственными данными на основе спиральной компьютерной ангиографии сосудов мозга. Рассмотрены основные компоненты
АВМ, типы артерий их кровоснабжающих, варианты оттока венозной крови, а также локализация и размеры. Таким образом, знание развития внутримозговых сосудов облегчает понимание механизма образования и анатомии АВМ.
Ключевые слова: эмбриональное развитие, аномалии развития внутримозговых сосудов, артериовенозные мальформации, мультиспиральная компьютерно-томографическая ангиография.
© The authors, 2015
Rostov State Medical University, Rostov-on-Don, Russia
The Development of Intracerebral Vessels and Arteriovenous Malformations
The main stages of intracerebral blood vessels development in the antenatal period are clarified on the
study of the literature. Violation of the primary capillaries differentiation into arteries and veins in the brain explains the formation of such malformations as arteriovenous malformations (AVM). Information about AVM is
systematized and expanded with data on the basis of spiral computed angiography of brain vessels. The main
components of AVM, the types of the arteries supplying them, variants of the venous blood, as well as localization
and size are studied. Thus, knowledge of the development of intracerebral blood vessels facilitates the understanding of the mechanism of formation and anatomy of the AVM.
Keywords: embryonic development, intracranial vascular malformations, arteriovenous malformations, multilayer spiral computed tomography angiography.
Введение
В последнее время возрастает интерес к вопросам развития кровеносных сосудов головного мозга в связи с потребностями сосудистой хирургии, нейрохирургии и компьютерной диагностики. Необходимость в детальных знаниях аномалий
развития сосудов мозга диктуется внедрением новых хирургических технологий – малоинвазивных и эндоскопических методов, что ставит перед исследователями все новые и новые задачи. С другой стороны, у анатомов появились беспрецедентные возможности для расширения представлений о вариантах и аномалиях сосудов мозга [3, 5].
Артериовенозные
мальформации
(АВМ) – результат раннего нарушения
развития сосудов мозга. Некоторые из
них компенсированы и клинически бессимптомны, другие являются причиной
заболеваний и смерти в результате кровоизлияний или ишемии. Несмотря на
большое количество работ, посвященных
АВМ [6, 8, 14, 16, 23, 34], исследования,
касающиеся развития внутримозговых
18
сосудов, единичны и в основном датируются серединой прошлого века [4, 10, 18,
19, 21, 25].
Таким образом, сформировалась необходимость систематизировать имеющиеся сведения о развитии внутримозговых сосудов, таких врожденных аномалиях как АВМ и соотнести их с данными современных методов исследования сосудов
мозга.
Цель работы – на основании изучения данных литературы уточнить основные этапы развития внутримозговых сосудов, возможные механизмы образования АВМ и проиллюстрировать данными,
полученными самостоятельно при выполнении ангиографии на мультисрезовом спиральном рентгеновском компьютерном томографе «Brilliance 64 Slice»
(«Philips Medical Systems», Нидерданды) у
650 пациентов в возрасте от 14 до 70 лет.
Известны основные этапы развития
мозга и внутримозговых сосудов. Появление базальных ядер происходит на 6-й, а
коры – на 8-й неделе внутриутробной
жизни [4]. Базальные ядра возникают путем инвагинации основания полушарий в
О. А. Каплунова, Е. В. Чаплыгина, В. И. Домбровский и др.
боковые желудочки мозга, кора полушарий – в результате миграции клеток плащевого слоя через краевую вуаль на поверхность полушарий. Первичные борозды на поверхности мозга появляются в
начале второй половины внутриутробного периода развития, а вторичные и третичные борозды и извилины возникают в
последние его месяцы.
В конечном мозге имеются две герминативные матрицы: вокруг центрального серого вещества и в глубине будущего белого вещества плаща [11]. Клеточная
пролиферация нейроэпителия в герминативных матрицах, его миграция (до 20-й
недели) и внутрикортикальная организация в более поздние сроки соответствуют
двум периодам развития сосудов: до 20-й
недели – в пределах околожелудочковой
герминативной зоны и после 27-й недели
– в коре [20, 29].
В мозге ангиогенез как артерий, так
и вен начинается из поверхностной лептоменингеальной сети. В коре до 5-й недели эмбриогенеза эндотелий отсутствует.
На 6-й неделе развития становятся заметными несколько эндотелиальных пучков
без просветов [10]. Эндотелиальные каналы с 12–15-й недель располагаются радиально, следуя курсом к герминативным
центрам, формируют субвентрикулярное
сплетение, не отдавая ветвей к кортикальной пластинке [10, 21, 26]. Дистальные отделы клеточных тяжей разрастаются, и в них образуются просветы.
Пролиферация
эндотелиальных
клеток, канализация, сближение и соединение сосудов образуют простые артериовенозные петли в глубоких герминативных матрицах (до 20-й недели), и позднее
– в коре [19, 25]. На ранних стадиях развития сосуды еще не дифференцированы,
их артериальную или венозную функцию
определяет только направление крови.
Дифференцировка сосуда в артерию,
вену или в капилляр зависит от направления кровотока. Сигнальные молекулы
идентифицируют это направление в артериях или венах на очень ранних стадиях
развития. Экспериментально доказана
большая роль сигнальных молекул в артериовенозной дифференцировке и развитии архитектоники внутримозговых
сосудов [35].
Кровоснабжение совершенствуется
по мере утолщения корковой мантии, при
этом увеличивается промежуточное звено
артериовенозных сообщений малого ка-
либра, которые станут настоящими капиллярами, увеличиваются питающие и
дренажные стволы, которые станут артериолами и венулами [21, 26]. Только в зонах роста примитивные «синусоидные»
капилляры остаются недифференцированными вплоть до исчезновения самих
зон.
В раннем эмбриональном периоде
все сосуды имеют простой эндотелиальный канал, и невозможно морфологически дифференцировать артерии, вены и
капилляры, потому что их очень простая
полая структура определяется как «синусоид». Судьба артерий и вен зависит от
метаболизма. Отслеживая курс перфорирующих сосудов у 5-недельных эмбрионов,
можно идентифицировать трансцеребральные вены, отводящие кровь от герминативных зон к венозным сплетениям
на поверхности мозга [10]. В этот же период развития также заметны сосуды, выстилающие эпендиму III желудочка, возможно, образующие ранние субэпендимальные коллекторы [10].
На 27-й неделе в герминативной зоне располагаются синусоидные капилляры без медии и адвентиции, большинство
каналов с венозным характером идентифицируются на границе раздела между
герминативной и остальной тканью мозга,
формируя ранние субэпендимальные вены [21]. Формирование артерий мозга заканчивается появлением в них гладкомышечных клеток и перицитов, служащих вазоконстрикции и формирующих
гематоэнцефалический барьер.
Гладкомышечные клетки в стриарных сосудах появляются на 20-й неделе
(середине гестации), преобразуя их в артерии. Развитие гладкомышечных клеток
распространяется от пиальных сосудов по
направлению к скорлупе (24-я неделя) и
хвостатому ядру (26-я неделя), но не достигает герминативных зон [21]. Экстрастриарные паренхиматозные сосуды остаются синусоидными каналами без гладкомышечных клеток до конца гестации.
На 24-й неделе они имеют относительно
малый диаметр – 10–25 мкм, могут делиться на капилляры диаметром 5–
15 мкм или соединяться в сосуды, подобные венам диаметром 20–40 мкм на поверхности желудочка.
К концу гестационного периода
сформированы трансцеребральные стволы диаметром 20–40 мкм и коллекторные сосуды диаметром 50–120 мкм [21].
19
Развитие внутримозговых сосудов и артериовенозные мальформации
Полная артериовенозная дифференцировка в плаще происходит на последних
неделях гестационного периода.
АВМ головного мозга – наиболее
часто встречающиеся сосудистые аномалии, давно известные морфологам. В
1757 г. W. Gunter в работе «Observation on
arterio-venous malformations» описал один
из вариантов сосудистой мальформации.
С появлением в 1929 г. метода церебральной ангиографии стали возможными
прижизненная диагностика и лечение
АВМ.
По данным разных авторов [1, 16,
28], распространенность АВМ одинаковая
у обоих полов и колеблется от 5 до 15 на
100000. Появление клинической симптоматики наблюдается в 20–40-летнем возрасте.
Большинство авторов [2, 8, 16, 34]
предполагает врожденный характер АВМ.
Несмотря на врожденный характер, АВМ
редко диагностируется у детей [1]. Образование АВМ, возможно, связано с отклонениями в ангиогенезе в эмбриональном
периоде развития, а также после рождения [15].
По мнению А. Д. Урыкова [8], повреждающее действие на процессы ангиогенеза должно реализоваться до 6-й недели эмбриогенеза, до начала формирования сосудистых ветвей головного мозга,
пока не произошла дифференциация
первичных капилляров на артерии и вены.
Непосредственное формирование АВМ
происходит между 7- и 12-й неделями
развития.
С другой стороны, примерно половина АВМ расположена на границе бассейнов между дистальными отделами передней, средней и задней мозговой артерий [17]. Пограничные территории сосудистых бассейнов появляются во время
29-й гестационной недели с образованием
корковых извилин, когда начальная артериальная сеть регрессирует. Это позволяет предположить, что АВМ потенциально
возникают во время или после формирования артериальных пограничных зон
[34].
Образование АВМ объясняют недостаточностью развития капиллярного участка кровеносной системы, сочетающейся
с его агенезией [13], либо дисфункцией
процесса ремоделирования на стыке между капиллярами и венами [22].
Полагают, что в основе образования
АВМ лежит диспластический метаморфоз,
20
характеризующийся неправильным развитием первичных капилляров, что определяет количество трансформированных
сосудов [23].
В развитии АВМ могут играть роль
мутации генов [14]. Рост АВМ может быть
обусловлен влиянием гемодинамических
факторов – величиной кровенаполнения
и степенью шунтирования [6]. В экспериментальных работах [12, 13] приводятся
данные об экспрессии фактора роста эндотелия сосудов, пролиферативного клеточного антигена, что отражает изменение ангиогенеза, а не бластоматозного
роста, в местах скопления АВМ.
По данным С. С. Тодорова [7], сосудистые мальформации являются динамической структурой со склонностью к ангиогенезу. Ангиогенез в сосудистых
мальформациях осуществляется с участием фибробластов. Венозные и капиллярные сосудистые мальформации головного
мозга характеризуются нарушениями
кровообращения без признаков пролиферативной активности клеток сосудов.
Развитие АВМ не может быть предсказано: они могут остаться статическими,
расти или даже регрессировать [3], иногда
даже с полной окклюзией [32].
Особенностью АВМ является наличие артериовенозного шунта, по которому
богатая кислородом кровь сбрасывается в
венозную систему без газообмена, происходящего в капиллярном русле. Эти шунты характеризуются высокой скоростью
потока и высоким давлением [23].
Типичные АВМ представлены тремя
основными компонентами: приносящими
артериями, клубком измененных сосудов
мальформации и дренирующими (эфферентными) венами. АВМ представляют
собой неправильное соединение артериальных и венозных сосудов, формирующих клубок, минуя капиллярную сеть. В
теле АВМ количество сосудов артериального типа невелико, значительно превалируют сосуды, которые обозначают как
диспластические [2].
В мальформациях большого размера
питающих сосудов может быть несколько
(рис. 1, 2, 4), причем некоторые из них
могут быть со стороны противоположного
полушария.
Есть три типа артерий, питающих
АВМ. При первом типе артерии непосредственно и исключительно направляются в
клубок. При втором типе транзитные артерии проходят рядом с клубком или да-
Журнал анатомии и гистопатологии. – 2015. – Т. 4, № 4
Рис. 1. СКТ ангиограмма сосудов мозга, вид
слева (SSD – изображение оттененных поверхностей). Выявлена АВМ, состоящая из
двух компонентов, передний локализован в
вентральных отделах правой лобной доли,
его питание осуществляется из бассейна
гипертрофированной правой перикаллезной
артерии справа, сброс крови – в оболочечные
вены, в верхний сагиттальный синус. Второй
компонент локализован в
дорзальных
отделах правой лобной доли, его питание
осуществляется из ветвей средней мозговой
артерии,
в
толще
мальформации
определяются аневризматические расширения деформированных артерий, сброс
крови – через крупный венозный ствол в
правый сигмовидный синус.
Рис. 2. СКТ ангиограмма сосудов мозга, вид
справа (SSD – изображение оттененных поверхностей). Справа в височной области определяется артериовенозная мальформация.
Ее питание осуществляется из конечных
ветвей правой средней мозговой артерии и
оболочечных артерий, сброс крови – в систему поверхностных вен мозга.
же через клубок к нормальным тканям.
При третьем типе питающие артерии
проходят вблизи клубка и могут способствовать шунтированию, прежде чем продолжить кровоснабжение нормальной
ткани головного мозга [23].
Дренирующие вены могут быть как
поверхностными (рис. 1, 2), так и глубокими (рис. 1, 3), причем если отток происходит в глубокие вены, то риск кровоизлияния больше, чем при оттоке в поверхностные вены.
В отличие от большинства пороков
развития, АВМ крайне трудно классифицировать, учитывая их уникальность и
непредсказуемость. АВМ могут быть сплетениевидные, свищевые, или смешанные.
Свищевая мальформация образуется в
том случае, когда нормальная артерия
непосредственно впадает в вену. Сплетениевидная мальформация определяется,
когда артерии подключены к клубку малодифференцированных незрелых сосудов перед впадением в вену. АВМ могут
располагаться в нескольких структурах,
имеющих различное происхождение, и
локализуются в любом месте головного
мозга [23].
Существует множество классификаций АВМ головного мозга (по размерам,
локализации, морфологическому признаку и др.), но наиболее часто в клинике
применяют
классификацию SpetzlerMartin [30], по которой нейрохирурги
оценивают хирургический риск. В этой
классификации учитывают в баллах размер мальформации (менее 3 см – 1 балл,
3–6 см – 2 балла и более 6 см – 3 балла),
локализацию мальформации (в жизненно
важных центрах мозга – 1 балл, в прочих
зонах – 0 баллов) и венозный отток (в
систему глубоких вен – 1 балл, или поверхностных вен – 0 баллов). С ростом
суммы баллов от 0 до 5 возрастает и риск
оперативного вмешательства.
АВМ имеют часто форму пирамид
(рис. 1, 2), с основанием, расположенным
параллельно поверхности коры, и верши21
О. А. Каплунова, Е. В. Чаплыгина, В. И. Домбровский и др.
Рис. 3. СКТ ангиограмма сосудов мозга, вид
справа (SSD – изображение оттененных поверхностей). Артериовенозная мальформация в теменно-лобной области. Ее питание
осуществляется из бассейна правой средней
мозговой артерии, сброс крови – в синусный
сток.
Рис. 5. СКТ с контрастным усилением черепа, вид слева (SSD – изображение оттененных поверхностей). Артериовенозная мальформация в правой височной доле мозга. Ее
питание осуществляется из ветвей левой
средней мозговой артерии, сброс крови – через оболочечные вены.
ной, направленной к желудочку. В АВМ
клубок состоит из гибких и извилистых
сосудов (рис. 1–5), соединяющих питающие артерии и дренирующие вены.
По данным некоторых авторов [22,
24, 34], отсутствие капиллярной сети создает высокий поток артериовенозного
шунтирования. Дегенеративные изменения в питающих артериях возникают,
предположительно, из-за напряжения в
стенке сосуда, вызванного высокой скоростью потока при шунтировании. Между
22
Рис. 4. СКТ ангиограмма сосудов мозга, вид
сверху (SSD – изображение оттененных поверхностей). Артериовенозная мальформация в височной доле мозга. Ее питание осуществляется из бассейна правой средней мозговой артерии, оболочечных артерий и правой
задней мозговой артерии; сброс крови – через оболочечные вены
тем, сосуды в клубке могут быть гипертрофированными, что может размыть
грань между артерией и веной. Возможно
образование аневризм приносящих артерий или сосудов клубка АВМ.
АВМ обычно локализуются супратенториально (рис. 1–3, 5), реже – в задней черепной ямке (рис. 4).
Мальформации чаще всего визуализируются в лобных и теменных долях полушарий большого мозга (рис. 1, 3), реже
– в височных долях (рис. 3, 4, 5). Размер
мальформации может составлять менее
3 см (рис. 2), 3–6 см (рис. 5) и более 6 см
(рис. 1, 2, 3).
Чаще встречаются АВМ, глубинно
расположенные в полушариях большого
мозга (рис. 1–3, 5), реже – среди структур
субарахноидального пространства (рис. 4).
Основными клиническими проявлениями АВМ в 50% случаев являются
внутричерепные кровоизлияния, в 25%
случаев – судороги, на долю прочей неврологической симптоматики и головных
болей приходится также по 25% наблюдений.
Различают два клинических типа
АВМ: геморрагический и торпидный. Геморрагический тип течения заболевания
отмечается чаще при мальформациях небольшого размера, расположенных в задней черепной ямке. Для этого типа течения характерно наличие у больного артериальной гипертензии. Разрыв АВМ
обычно происходит в возрасте 20–40 лет.
Ежегодный риск кровоизлияния при АВМ,
Развитие внутримозговых сосудов и артериовенозные мальформации
по данным ряда авторов составляет 1.4–
4.0% [17, 27]; частота кровоизлияний прогрессивно растет с каждым годом от начала заболевания, а пациенты с уже произошедшими кровоизлияниями, находятся в группе риска по развитию повторных
кровоизлияний.
Торпидный тип течения, характерен
для больных с АВМ больших размеров,
локализованных в коре большого мозга и
кровоснабжающихся ветвями средней
мозговой артерии.
Спонтанная облитерация пиальных
АВМ встречается с частотой 0.8%–1.3%
случаев [3, 31] чаще в небольших АВМ
(менее 2.5 см), имеющих меньше приносящих артерий [31], или дренирующихся
одной веной [3].
Для диагностики АВМ используют
такие методы как ангиографию, КТангиографию, МР-ангиографию и УЗдопплерографию [34]. АВМ мозга обнаруживаются в 0.05% случаев при проведении МРТ головного мозга [18]. Современные методы визуализации привели к
более эффективному выявлению АВМ, в
том числе бессимптомных поражений,
улучшению лечения неразорвавшихся
АВМ [33].
недостаточностью развития капиллярного участка кровеносной системы.
На основании анализа данных литературы и собственных данных спиральной компьютерной ангиографии сосудов
мозга установлено, что чаще встречаются
АВМ, глубинно расположенные в полушариях большого мозга, преимущественно в лобных, теменных, реже – в височных долях. АВМ имеют форму пирамид, с
основанием, расположенным параллельно поверхности коры, и вершиной, направленной к желудочку. Типичные АВМ
представлены тремя основными компонентами: приносящими артериями, дренирующими венами и клубком сосудов,
соединяющих эти артерии и вены. Клубок
АВМ состоит из гибких и извилистых измененных сосудов.
Знание развития внутримозговых
сосудов облегчает понимание анатомии
АВМ.
Список литературы
1.
2.
Заключение
На основании изучения данных литературы установлено, что в мозге ангиогенез как артерий, так и вен начинается
из поверхностной лептоменингеальной
сети. Пролиферация эндотелиальных
клеток, канализация, сближение и соединение сосудов образуют простые артериовенозные петли. Дифференцировка сосуда в артерию, вену или в капилляр зависит от направления кровотока, сигнальных молекул, идентифицирующих это
направление, а также от метаболизма.
Кровоснабжение совершенствуется
по мере утолщения корковой мантии, при
этом увеличивается промежуточное звено
артериовенозных сообщений малого калибра, которые станут настоящими капиллярами, увеличиваются питающие и
дренажные стволы, которые станут артериолами и венулами.
АВМ головного мозга – наиболее
часто встречающиеся сосудистые аномалии. Образование АВМ, возможно, связано с нарушениями ангиогенеза в эмбриональном периоде развития, а также после
рождения. Образование АВМ объясняют
3.
4.
5.
6.
7.
8.
9.
Вольф К.-Ю. Лучевая диагностика. Артерии и вены / К.-Ю. Вольф; пер. с англ.;
под общ. ред. Т.В. Алекперовой. М.: МЕДпресс-информ. 2011. 320 с.
Лучевая диагностика сосудистых мальформаций и артериальных аневризм головного мозга / Г.Е. Труфанов, Т.Е. Рамешвили, В.А. Фокин, Д.В. Свистов. СПб.:
«ЭЛБИ СПб», 2005. 224 с.
Персистирующая тригеминальная артерия / Е.В. Чаплыгина [и др.] // Фундаментальные исследования. 2015. № 1. Ч. 8. С.
1730–1734.
Пэттен Б. М. Эмбриологии человека /
Б.М. Пэттен. М.: Медгиз. 1959. 552 с.
Развитие, аномалии и вариантная анатомия артерий головного мозга / Е.В. Чаплыгина [и др.] // Журнал анатомии и гистопатологии. 2015. Т. 4, № 2. С. 52–59.
Самочерных К. А.
Артериовенозные
мальформации полушарий головного
мозга у детей (вопросы диагностики и результаты хирургического лечения): автореф. дис. … канд. мед. наук / К.А. Самочерных. СПб., 2002. С. 22.
Тодоров С. С. Мальформации сосудов головного мозга у детей раннего возраста
(клинико-морфологическое
исследование) / С.С.Тодоров // Нейрохирургия.
2010. №4. С. 41–45.
Урыков А. Д. Морфология артериовенозных мальформаций головного мозга / А.Д.
Урыков // Современные технологии в медицине. 2011. №3. С. 116–117.
Abdulrauf S. I. Spontaneous angiographic
obliteration of cerebral arteriovenous mal-
23
Журнал анатомии и гистопатологии. – 2015. – Т. 4, № 4
10.
11.
12.
13.
14.
15.
16.
17.
18.
19.
20.
21.
22.
23.
24.
24
formations / S.I. Abdulrauf, G.M. Malik, I.A.
Awad // Neurosurgery. 1999. V.44, N. 2. P.
280–287.
Allsopp G. Light and electron microscopic
observations on the development of the blood
vascular system of the human brain / G. Allsopp H.J. Gamble // J. Anat. 1979. V. 128. P.
461–477.
Bayer S. A. Atlas of human central nervous
system development / S.A. Bayer, J. Altman.
New York (NY): CRC Press Taylor and Francis Group. 2008.
Carmeliet P. Mechanisms of angiogenesis
and arteriogenesis / P. Carmeliet // Nat. Med.
2000. V. 6. P. 389–395.
Conway E. M. Molecular mechanisms of
blood vessel growth / E.M. Conway, D. Collen,
P. Carmeliet // Cardiovascular Res. 2001. V.
49. P. 507–521.
Demographic, morphological and clinical
characteristics of 1289 patients with brain arteriovenous malformation / C. Hofmeister [et
al.] // Stroke. 2000. V. 31. P. 1307–1310.
Failure of blood-island formation and vasculogenesis in Flk-1-deficient mice / F. Shalaby
[et al.] // Nature. 1995. V. 376, № 1. P. 62–
65.
Fleetwood I. G. Arteriovenous malformations
/ I.G. Fleetwood, G.K. Steinberg // Lancet.
2002. V. 359 (9309). P. 863–873.
Incident hemorrahage risk of brain arteriovenous malformations located in the arterial
border-zones / C. Stapf [et al.] // Stroke.
2000. V. 31. P. 2365–2368.
Incidental findings on brain magnetic resonance imaging: systematic review and metaanalyse / Z. Morris [et al.] // BMJ. 2009. 339.
P. 3016.
Klosovskii B. N. Fundamental facts concerning the stages and principles of development
of the brain and its response to noxious
agents. Chapter 1. In: Haigh B., editor. The
development of the brain and its disturbance
by harmful factors. London: Pergamon Press;
1963. P. 3–43 [in Russian].
Kreigstein A. R. Patterns of neuronal migration in the embryonic cortex / A.R. Kreigstein,
S.C. Noctor // Trends neurosci. 2004. V. 27.
P. 392–393.
Kuban K. C. Human telencephalic angiogenesis / K.C. Kuban, F.H. Gilles // Ann.
Neurol. 1985. V.17. P. 1012–1021.
Lasjaunias P. A revised concept of the congenital nature of cerebral arteriovenous malformations / P. Lasjaunias // Interv. Neuroradiol. 1997. V.3. P. 275–281.
Malik G. M. Vascular Malformations (Arteriovenous Malformations and Dural Arteriovenous Fistulas). / G. M. Malik, S. S. Bhangoo. In: Principles of Neurological Surgery.
3rd ed. Chapter 14. 2012. P. 229–247.
Mandybur T. I. Cerebral arteriovenous malformation. A detailed morphological and
25.
26.
27.
28.
29.
30.
31.
32.
33.
34.
35.
immunohistochemical study using actin / T.I.
Mandybur, M. Nazek // Arch. Pathol. Lab.
Med. 1990. V. 114, N. 9. P. 970–973.
Marin-Padilla M. Early vascularization of the
embryonic cerebral cortex: Golgi and electron
microscopic studies / M. Marin-Padilla // J.
Comp. Neurol. 1985. V. 241. P. 237–249.
Norman M. G. The growth and development
of microvasculature in the human cerebral
cortex / M.G. Norman, J.R. O?Kusky // J.
Neoropathol. Exp. Neurol. 1986. V. 45. P.
222–232.
Perret G. Report on the cooperative study of
intracranial aneurysms and subarachnoid
hemorrhage. Section VI. Arteriovenous malformations: an analysis of 545 cases of cranio-cerebral arteriovenous malformations
and fistulae reported to the cooperative study
/ G. Perret, H. Nishioka // J. Neurosurg.
1966. V.25. P. 467–490.
Prevalence of adults with brain arteriovenous
malformations: a community based study in
Scotland using capture-recapture analysis / R.
Al-Shahi [et al.] // J. Neurol. Neusurg. Psychiatry. 2002. V. 73, N. 5. P. 547–551.
Raybaud C. Normal and abnormal embryology and development of the intracranial vascular system / C. Raybaud // Neusurg. Clin.
N. Am. 2010. V. 21, N. 3. P. 399–426.
Spetzler R. F. A proposed grading system for
arteriovenous malformations / R.F. Spetzler,
N.A. Martin // J. Neurosurg. 1986. V. 65, N.
4. P. 476–483.
Spontaneous obliteration of pial arteriovenous malformations: a review of 27 cases /
M.C. Patel [et al.] // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2001. V.22. P. 531–536.
Spontaneous occlusion of a cerebral arteriovenous malformation: angiography and MR
imaging follow-up and review of the literature / H. Krapf [et al.] // Am. J. Neuroradiol.
2001. V. 22, № 9. P. 1556–1560.
The ARUBA Trial: current status, future
hopes / J.P. Mohr [et al.] // Stroke. 2010. V.
41. P. 537–540.
The diagnosis and Management of brain arteriovenous malformations / R.L. Novakovic,
V.A. Lazzaro, A.C. Castonquay, O.O. Zaidat //
Neuro.l Clin. 2013. V. 31. P. 749–763.
Vascular development: from precursor cells
to branched arterial and venous networks / A.
Eichmann [et al.] // Int. J. Dev. Biol. 2005. V.
49. P. 259–267.
Информация об авторах
Каплунова Ольга Антониновна – д-р мед. наук,
профессор, профессор кафедры нормальной анатомии ГБОУ ВПО «Ростовский государственный
медицинский университет» Минздрава России.
344022, г. Ростов-на-Дону, пер. Нахичеванский, 29.
Чаплыгина Елена Викторовна – д-р мед. наук,
профессор, зав. кафедрой нормальной анатомии
ГБОУ ВПО «Ростовский государственный меди-
О. А. Каплунова, Е. В. Чаплыгина, В. И. Домбровский и др.
цинский университет» Минздрава России. 344022,
г. Ростов-на-Дону, пер. Нахичеванский, 29.
Домбровский Виктор Иосифович – д-р мед.
наук, профессор, зав. кафедрой лучевой диагностики факультета повышения квалификации и постдипломной профессиональной специализации
ГБОУ ВПО «Ростовский государственный медицинский университет» Минздрава России. 344022,
г. Ростов-на-Дону, пер. Нахичеванский, 29.
Суханова Ольга Петровна – ассистент кафедры
лучевой диагностики факультета повышения квалификации и постдипломной профессиональной
специализации ГБОУ ВПО «Ростовский государственный медицинский университет» Минздрава
России. 344022, г. Ростов-на-Дону, пер. Нахичеванский, 29.
Блинов Игорь Михайлович – врач-рентгенолог
отделения магнитно-резонансной и рентгеновской
компьютерной томографии ГБОУ ВПО «Ростовский государственный медицинский университет»
Минздрава России. 344022, г. Ростов-на-Дону, пер.
Нахичеванский, 29.
Поступила в редакцию 9.10.2015 г.
25