Реакции мышц рук и ног на внешние возмущения в условиях
реклама
Реакции мышц рук и ног на внешние возмущения в условиях разгрузки у пациентов с различными неврологическими нарушениями Д. С. Жванский Институт проблем передачи информации имени А. А. Харкевича РАН, Москва d.zhvansky@gmail.com В. А. Селионов Институт проблем передачи информации имени А. А. Харкевича РАН, Москва selionov@iitp.ru И. А. Солопова Институт проблем передачи информации имени А. А. Харкевича РАН, Москва solopova@iitp.ru меньше и возникали реже, чем в мышцах непаретичных конечностей. Таким образом, жесткость мышц рук и ног повышена как у перенесших инсульт пациентов, так и у больных с БП, в то время как реакции мышц рук и ног на внешние возмущения различаются в зависимости от этиологии неврологического заболевания. Аннотация В данной работе исследовали биомеханические (жесткость) и электрофизиологические (реакции укорочения) характеристики мышц рук и ног в условиях разгрузки верхних и нижних конечностей при пассивном сгибании/разгибании в плечевом, локтевом, тазобедренном, коленном и голеностопном суставах у пациентов с болезнью Паркинсона (БП), а также у пациентов после инсульта. Проводили сравнение с аналогичными данными у здоровых испытуемых. Результаты показали существенно большую по сравнению со здоровыми испытуемыми жесткость всех групп мышц ног как у пациентов с БП, так и у пациентов, перенесших инсульт. У постинсультных больных жесткость мышц паретичных конечностей была выше, чем жесткость соответствующих мышц непаретичных конечностей. При пассивных движениях звеньев нижних конечностей в мышцах бедра и голени у пациентов с БП реакции укорочения (РУ) наблюдались чаще, чем у здоровых испытуемых. Величины этих реакций в разгибателях бедра и голени, а также в мышцах сгибателях и разгибателях стопы были существенно выше, чем у здоровых испытуемых. Для некоторых мышц возникновение РУ коррелировало со стадией болезни пациентов. Напротив, частота возникновения и амплитуда РУ у пациентов после инсульта были меньше, чем у здоровых испытуемых. При этом в мышцах паретичных конечностей РУ были значимо 1. Введение Двигательные функции пациентов с неврологическими поражениями сильно нарушаются. Как у пациентов с постинсультным гемипарезом, так и у больных с болезнью Паркинсона (БП) нарушения в двигательной активности связаны с дисфункцией нисходящих входов от коры и подкорковых уровней управления движениями. Сосуществование ненормальных мышечных реакций и ригидности у больных впервые было обнаружено Вестфалем (1877) при экстрапирамидных повреждениях и позднее другими исследователями [1-5]. Аналогичные аномальные реакции мышц у спинальных животных описал Шеррингтон (1909), используя термин «реакция укорочения» (РУ). Первые обсуждения функциональной роли РУ были предприняты Форстером (1927), который рассмотрел их как адаптационный рефлекс мышцы к изменению ее длины. При навязанных извне пассивных движениях в суставе величина сопротивления есть результат взаимодействия между рефлексом на растяжение, РУ и активной силой, развиваемой растягиваемой или 583 сокращающейся мышцей. При исследовании природы РУ было обнаружено, что в основе этих реакций не лежат сегментарные рефлексы, так как РУ начинает проявляться только при экстрапирамидных нарушениях [6]. В последнее время РУ вызывают все больший интерес, особенно у клиницистов, поскольку величина вспышки ЭМГ в укороченной мышце и частота возникновения РУ, как оказалось [7,8] увеличивается при нарушениях в работе базальных ганглиев. Было сделано предположение, что РУ может играть важную роль при оценке состояния мышц при БП и у перенесших инсульт пациентов. В ряде исследований на человеке, проведенных ранее, было показано наличие реакции укорочения как в мышцах здоровых испытуемых [9-11], так и у пациентов с БП [2, 8,12,13] (у больных наблюдалось увеличение РУ на пораженной стороне), и у пациентов после инсульта [14] (на пораженной стороне РУ подавлены). Изучение реакции мышц кисти при их пассивных движениях выявило связь РУ со степенью ригидности (увеличение сопротивления в суставе при пассивных движениях конечности) [8]. У перенесших инсульт пациентов была показана связь времени латентности РУ со степенью пареза [14]. Удобным приемом оценки функционального состояния мышц верхних и нижних конечностей может служить проверка их реакций на внешние возмущения в условиях минимизации гравитационных моментов, т.е., использование экспериментальной парадигмы с вывешиванием рук и ног в горизонтальной плоскости. Снятие задачи поддержания вертикальной позы дает возможность исследовать нейронные механизмы управления состоянием мышц и их работой во время совершения локомоторных движений [15]. Целью настоящей работы было исследование биомеханических характеристик мышц рук и ног и электрофизиологических реакций мышц на внешние возмущения в условиях разгрузки у больных с БП и у перенесших инсульт пациентов, сравнение их с аналогичными характеристиками и ответами у здоровых испытуемых. формы на ранней и умеренной стадиях (от 1 до 3 по шкале Хен и Яра [16]). Средняя длительность болезни составляла 4.1±3.1 лет. Поражения правой стороны тела наблюдались у 5 пациентов, левой стороны – у 5 пациентов, и двусторонние двигательные нарушения – у 15 пациентов. Исследовали также 22 здоровых испытуемых того же возраста (средний возраст 57±10 лет, 13 мужчин, 9 женщин), составлявших контрольную группу. Использовали установку, позволяющую совершать шагательные движения в горизонтальной плоскости в положении лежа [15]. Испытуемые лежали на правом боку, обе ноги были вывешены. Всем испытуемым давалась инструкция расслабиться и не противодействовать внешним возмущениям. Регистрировали силу сопротивления проксимальных и дистальных мышц ног при пассивном сгибании и разгибании в тазобедренном, коленном и голеностопном суставах, производимых экспериментатором, с постоянной медленной скоростью (7 град/сек). При движениях в одном из суставов остальные суставы были неподвижны. При подошвенном сгибании угол отведения составлял 10 градусов, а при остальных движениях – 20 градусов. В каждой пробе осуществляли по три однонаправленных отклонения от эквитонометрического положения. Во второй серии экспериментов приняли участие 8 пациентов (6 мужчин и 2 женщины) в возрасте 59±9 лет с диагнозом ишемический инсульт. Левосторонние поражения имели 4 пациента, правосторонние – 4 пациента. Длительность болезни составляла от 1 месяца до 2 лет. В качестве контрольной группы обследовали 8 здоровых испытуемых того же возраста (средний возраст 58±8 лет, 5 мужчин, 3 женщины). В данной серии испытуемые также лежали на боку, в то время как нога и рука на противоположной стороне тела были вывешены. Пассивное сгибание и разгибание производилось указанным выше способом не только в тазобедренном, коленном и голеностопном суставах, но также в плечевом и локтевом. После исследования реакций на внешние возмущения на одной стороне тела, испытуемый переворачивался на другой бок, и проводили исследования на контралатеральных конечностях. Таким образом, у пациентов с БП исследование проводили только для мышц ног, тогда как у перенесших инсульт пациентов – для мышц и ног и рук. Углы отклонения в суставах регистрировали потенциометрическими датчиками, 2. Методы Были проведены две серии экспериментов. В первом исследовании приняли участие 25 пациентов (18 мужчин и 7 женщин) в возрасте 61±9 лет с клинически диагностированной болезнью Паркинсона (БП) акинетико-ригидной 584 закрепленными соосно суставам рук и ног, силу, развиваемую при отведении в том или ином суставе, регистрировали тензометрическим датчиком. Электромиографическую активность (ЭМГ) мышц бедра (m. rectus femoris – RF и m. biceps femoris – BF) и голени (m. tibialis anterior TA и m. gastrocnemius lateralis – GL) обеих ног, а также мышц плеча (m.deltoideus posterior – DP, m.deltoideus anterior – DА) и предплечья (m. triceps brahii - TB, m. biceps brahii – BB) обеих рук регистрировали поверхностными электродами с использованием дифференциального усилителя биопотенциалов (фирма “ВАK”, США). Полученные данные оцифровывали с частотой 1000 Гц и вводили в компьютер. Силу сопротивления мышц при отведениях пересчитывали в жесткость мышц с учетом антропометрических данных ног и рук испытуемых. Величину жесткости нормировали на площадь поперечного сечения бедра, голени, плеча и предплечья, соответственно. Реакцию каждой мышцы на пассивное отклонение (РУ) вычисляли как среднюю величину отраженного и сглаженного сигнала ЭМГ-активности за интервал, соответствующий отклонению, за вычетом тонической (фоновой) ЭМГ-активности в данной пробе. Все характеристики мышц для здоровых испытуемых вычислялись по суммарным данным для правой и левой конечности. Данные в работе представлены в виде среднего значения ± среднеквадратичное отклонение. Для выяснения значимости результатов использовали т-тест Стьюдента. Результаты статистического анализа считались достоверными, если вероятность ошибки была менее 0.05. А Б 50 120 * 100 40 * * * 60 Нм/м2/град Нм/м2/град 80 * 30 * 20 * 40 * 10 20 0 Сгибатели бедра В Разгибатели бедра 0 Сгибатели голени Разгибатели голени * 50 * 40 Нм/м2/град * Пациенты с БП 30 20 Здоровые 10 0 Сгибатели стопы Разгибатели стопы Рисунок 1. Жесткость мышц ног у пациентов с БП и у здоровых испытуемых. 2 Усредненные величины жесткости (Н*м/м /град) мышц бедра (А, Б) и голени (В), оцененные при пассивных движениях в тазобедренном, коленном и голеностопном суставах у пациентов с БП и здоровых испытуемых. 1Б). При этом для мышц бедра жесткость сгибателей была существенно больше, чем жесткость мышц - разгибателей (p<0.05) и для пациентов, и для здоровых (Рис. 1А,Б). При подошвенном сгибании стопы жесткость мышц передней поверхности голени у больных была в 1.3 выше (р<0.05), чем у здоровых испытуемых, в то время как при тыльном сгибании стопы жесткость мышц задней поверхности голени у больных и здоровых значимо не различалась (Рис. 1В). В отличие от мышц бедра соотношение жесткости сгибателей и разгибателей стопы было противоположным: для сгибателей стопы при подошвенном сгибании она была существенно меньше, чем для разгибателей стопы при тыльном сгибании (p<0.05). 3. Результаты 3.1. Жесткость мышц ног у пациентов с БП Жесткость мышц, сгибающих ногу в тазобедренном суставе, при ее отведении назад (Рис. 1А) у пациентов с БП была в 1.5 раза выше (р<0.05), чем жесткость той же группы мышц у здоровых испытуемых; жесткость мышцразгибателей бедра при отведении ноги вперед – выше в 1.7 раза (р<0.05). Для дистальных отделов мышц бедра, сгибающих и разгибающих голень, жесткость мышц при сгибании коленного сустава у больных была в 1.5 выше (р<0.05), чем у здоровых; при разгибании коленного сустава выше в 1.6 раза (р<0.05), соответственно (Рис. 3.2. Реакции мышц ног на пассивное укорочение у пациентов с БП Как у больных, так и у здоровых испытуемых при сгибании бедра реакции укорочения наблюдались в RF, при разгибании – в BF, при разгибании колена РУ наблюдались в RF, при сгибании колена – в BF, а также в Gl (очень 585 Разгибание колена Сгибание бедра RF RF 50мкВ 50мкВ BF 1 Gl 2 Разгибание в т/б суставе (РУ в BF) Сгибание в т/б суставе (РУ в RF) Сгибание в коленном суставе (РУ в BF) Разгибание в коленном суставе (РУ в RF) Тыльное сгибание стопы (РУ в ТА) Подошвенное сгибание стопы (РУ в Gl) 3 20 20 Здоровые испытуемые TA 100мкВ BF 10 Тыльное сгибание стопы 4 20Н 5c Разгибание бедра Подошвенное сгибание стопы Сгибание колена RF RF TA 1 BF BF Gl 2 50мкВ 10 10 50Н 20Н 10 3 20Н 4 Величина РУ, мкВ 45% 5.2±2.2 50% 3.4±2.8 36% 1.7±0.9 75% 2.5±1.8* 9% 1.4±1.1 27% 2.0±1.5* 26% 1.6±0.4 28% 1.7±1.1 38% 7.6±4.5 67% 12.3±11.8* 19% 2.3±1.9 43% 5.0±3.2* предплечья значимых различий не наблюдалось. В паретичной ноге у больных жесткость мышц также превышала в 1.7-2.6 раза величины жесткости, наблюдаемые в мышцах ног у здоровых испытуемых (р<0.05), а также в 1.5-1.8 раза – в непаретичной ноге, однако значимые различия для паретичной и непаретичной ног у пациентов были обнаружены только для сгибателей и разгибателей стопы (Рис. 3). Электромиографическая активность мышц ног (1,2, мкВ) у пациента с БП, кинематика движений отдельных звеньев ноги (3, град) и сила, прилагаемая к суставу при отведении его от положения равновесия (4, Н). Направление кривых (3) вверх соответствует сгибанию в суставе (для голеностопного сустава – тыльное сгибание). редко), при тыльном сгибании стопы РУ наблюдались в ТА, при подошвенном сгибании – в Gl. На рисунке 2 представлены примеры реакций укорочения в мышцах бедра и голени у пациентов. Реакции укорочения наблюдались не у всех испытуемых, однако у больных РУ появлялись существенно чаще, чем у здоровых испытуемых (Таблица 1). Если РУ появлялась у данного испытуемого при укорочении какой-либо мышцы, то при последующих пробах укорочения этой мышцы РУ также регулярно возникала. В некоторых мышцах возникновение РУ коррелировало со стадией болезни пациентов по шкале Хен и Яра. Так в мышцах-сгибателях появление РУ было более частым для пациентов, имеющих 3 стадию болезни, чем для пациентов с 1 стадией болезни (процент проб, в которых наблюдались РУ: 58% против 25% для BF и 67% против 33% для TA). ног Наличие РУ здоровыми испытуемыми (т-тест, р < 0.05). Рисунок 2. Примеры реакций укорочения у пациентов с болезнью Паркинсона. и Величина РУ, мкВ Таблица 1. Наличие РУ в мышцах ног и ее величина у пациентов с БП и здоровых испытуемых. * - значимые различия со 5c 3.3. Жесткость мышц рук пациентов после инсульта Пациенты с БП Наличие РУ 3.4. Реакции мышц рук и ног на пассивное укорочение у пациентов после инсульта Появление РУ у перенесших инсульт пациентов было достаточно редким, но для отдельных мышц носило регулярный характер. Частота возникновения РУ в мышцах рук у пациентов на пораженной стороне была существенно (p<0.05) меньше, чем на непораженной стороне и составляла соответственно в DP – 38% и 88%, в DА – 25% и 38%, в BB – 0% и 13%, в TB – 25% и 63%. У здоровых испытуемых РУ в большинстве мышц рук появлялись существенно чаще, чем у пациентов: в DP реакции наблюдались у всех испытуемых, в DА – в 75% , в BB – в 50%, в TB – в 38%. В мышцах ног пациентов частота возникновения РУ между паретичной и непаретичной конечностями была сходной. Наибольшее количество РУ возникало при тыльном сгибании стопы (РУ в ТА) – 50%, при сгибании в тазобедренном суставе (РУ в RF) реакции наблюдались в 25% случаев, при разгибании в тазобедренном суставе (РУ в BF) реакции наблюдались также в 25% случаев, а при подошвенном сгибании стопы реакции укорочения отсутствовали. У здоровых испытуемых частота возникновения РУ в ТА при тыльном сгибании стопы была сходной с таковой у Жесткость мышц паретичной руки у пациентов в 2.1-2.5 раз превышала аналогичные величины у здоровых испытуемых (р<0.01), а жесткость мышц непаретичной руки – в 1.2-2.0 раза (Рис. 3). При этом в мышцах-разгибателях плеча и предплечья жесткость паретичной руки была существенно выше таковой в непаретичной руке, тогда как в мышцах-сгибателях плеча и 586 Пациент после инсульта А паретичные конечности Пациенты после инсульта, паретичная рука Пациенты после инсульта, непаретичная рука * 20 * * Разгибание плеча Н*м/м2/град 30 Здоровые испытуемые * * Сгибатели плеча Разгибатели предплечья Тыльное сгибание стопы Разгибатели плеча Сгибатели предплечья Б Н*м/м2/град * * 50 * * * 30 20 10 0 2 5 сек 3 20 Разгибатели стопы Сгибатели стопы Разгибатели бедра TA 200 мкВ 30 Н 1 2 5 сек 20 3 активность мышц плеча и голени (1, мкВ) у перенесших инсульт пациентов и здоровых испытуемых, сила, прилагаемая к суставу при отведении его от положения равновесия (2, Н) и кинематика движений плеча и стопы (3, град). Направление кривых (3) вверх соответствует сгибанию в суставе (для голеностопного сустава – тыльное сгибание). * 40 30 Н 1 Рисунок 4. Примеры реакций укорочения у пациентов после инсульта и у здоровых испытуемых. Электромиографическая 70 60 DP 200 мкВ * 10 0 Здоровый испытуемый непаретичные конечности Сгибатели бедра Рисунок 3. Жесткость мышц рук ног у пациентов после инсульта и у здоровых испытуемых. Усредненные величины жесткости 2 (Н*м/м /град) мышц плеча и предплечья (А), стопы и бедра (Б), оцененные при пассивных движениях 5.3 раза (р<0.05), в RF, BF в 1.3 раза (р<0.01), в ТА – в 1.2 раза (р<0.05) (Рис. 4). Значимых различий в величинах РУ в мышцах рук и ног здоровых испытуемых и в мышцах непаретичных конечностей пациентов обнаружено не было. в плечевом, локтевом, голеностопном и тазобедренном суставах у перенесших инсульт пациентов для паретичных и непаретичных конечностей, а также у здоровых испытуемых. 4. Обсуждение Результаты настоящей работы выявили связанные нарушения мышечного тонуса у пациентов с БП. Исследования состояния мышечного тонуса и связанной с ним жесткости мышц у больных БП в основном проводились на мышцах верхних конечностей [2,8,13,17], а малочисленные работы, касающиеся оценки жесткости мышц ног, обычно выполнялись на мышцах голени. В нашем исследовании упор был сделан на оценку состояния основных групп мышц бедра и голени, активных во время совершения шагательных движений. Результаты показали, что у пациентов с БП жесткость была повышена как при разгибании, так и при сгибании в проксимальных суставах ног (коленном и тазобедренном) (Рис. 1). Оценка мышечного тонуса у пациентов с БП также выявила, что как для флексоров, так и для экстензоров кисти величина мышечного тонуса была выше, чем у здоровых испытуемых [2,8]. у пациентов, а для остальных мышц – реакции возникали чаще, чем у больных: в RF-38%, в BF – 50%, в Gl – 25%. Доля возникновения РУ в паретичной конечности уменьшалась при увеличении степени пареза, тогда как в непаретичной руке от степени пареза не зависела (Рис. 4). Для здоровых испытуемых величины РУ были сходными для мышц правой и левой рук, а также для мышц правой и левой ног. В среднем величины РУ для мышц рук были следующими: в DP – 9.8±4.5 мкB , DА – 4.1±3.7 мкB, BB – 0.6±0.4 мкB, TB – 1.4±1.5 мкB, для мышц ног RF – 1.7±0.9 мкB , BF – 5.2±2.2 мкB, ТА – 7.6±4.5 мкB, Gl – 2.3±1.9 мкB. У пациентов РУ в мышцах пораженной стороны, в которых они наблюдались, были существенно меньше реакций в мышцах непораженной стороны: в DP – в 4.9 раз (р<0.01), в DА – в 6.2 раза (р<0.01), в TB – в 587 Одним из возможных механизмов, который может вносить вклад в ригидность, является увеличенный фузимоторный приток, вызывающий повышенную чувствительность мышечных веретен [18]. Такое состояние проприоцептивного аппарата мышц может быть обусловлено искажением супраспинальных команд, устанавливающих возбудимость спинальных интернейронных цепей [19], что приводит к соответствующим изменениям ЭМГ-паттернов у БП. Нарушения мышечного тонуса и искаженная интерпретация сенсорной обратной связи нейронными цепями спинного мозга у больных с БП [20,21] также проявляются в изменениях рефлекторной реакции мышц на внешние возмущения. Ранее было показано наличие РУ в мышцах как здоровых испытуемых [9-11], так и пациентов с БП [2,8,13]. В нашем исследовании РУ в мышцах голени, выполняющих тыльное и подошвенное сгибание стопы, были обнаружены у большинства пациентов и наблюдались намного чаще и были больше по величине, чем у здоровых, как и в работе Берарделли [11]. Вместе с тем в нашем исследовании РУ также регистрировались и в проксимальных мышцах ног, частота их проявления по сравнению со здоровыми испытуемыми также была выше, величина РУ была значимо больше при сгибании (сгибание в тазобедренном и коленном суставах) (Таблица 1). Изучение реакции мышц кисти при их пассивных движениях у пациентов с БП выявило связь РУ со степенью ригидности [8]. Берарделли, [11] напротив, показал, что наличие реакции укорочения в сгибателях-разгибателях стопы не коррелировало с клиническим проявлением увеличенного тонуса. Мы также не наблюдали у этой группы пациентов взаимосвязи мышечного тонуса и РУ на мышцах ног возможно потому, что она зависит как от особенностей исследуемой мышцы, так и от двигательной задачи и условий ее выполнения [19]. У пациентов после инсульта реакции мышц рук и ног на внешнее возмущение выявили нарушения в состоянии мышц паретичных и непаретичных конечностей, что выражалось в меньшей частоте возникновения реакций укорочения, и более низкой их величине по сравнению со здоровыми испытуемыми. Наши данные подтверждаются работой Мисцио, который исследовал РУ мышц предплечья у здоровых испытуемых [22], и выдвинул предположение, что моторная кора может играть существенную роль в РУ мышц и их модуляции. Позднее авторы также показали, что РУ подавлены у пациентов после инсульта [14], что предположительно, было связано с поражением нисходящих путей. По-видимому, рефлекторные ответы мышц (РУ) зависят от нисходящих корковых команд, которые, в свою очередь, формируются в зависимости от специфики повреждений головного мозга. Кроме того, наши данные выявили увеличенную жесткость мышц у пациентов как в паретичных, так и в непаретичных конечностях (Рис. 3), что может быть связано с нарушениями в коротколатентных тормозных связях между пораженным в результате инсульта и непораженным полушариями мозга [23,24]. Несмотря на различия в этиологии двигательных нарушений (разрушения нейронов нигро-стриатного комплекса или кортикальные или субкортикальные инфаркты) природа влияния этих нарушений сходна и связана с ослаблением или полным отсутствием тормозных влияний на состояние локомоторных цепей спинного мозга. Это проявляется в повышении тонуса мышц, и, как следствие, их увеличенной жесткости, что и наблюдалось в нашем исследовании для обеих групп больных. В то же время различия в природе заболеваний выразились в отличающихся электрофизиологических реакциях мышц на внешние воздействия: у пациентов после инсульта РУ наблюдалась значительно реже и с меньшими амплитудами, чем у здоровых испытуемых, тогда как у пациентов с БП РУ наблюдалась чаще с большими амплитудами. Мониторинг РУ у неврологических больных очень важен, поскольку может дать дополнительную информацию о сдвигах в нисходящем контроле спинальных рефлексов. Данные нашего исследования подтверждают, что изменения и в реакциях мышц на внешние возмущения (наличие РУ и ее характеристики) могут служить дополнительным диагностическим критерием оценки тяжести двигательных нарушений и их восстановления в процессе двигательной нейрореабилитации. Работа поддержана грантами РФФИ офи-м № 13-04-12079 и РФФИ 12-04-01445 5. Список литературы [1] Westphal C (1880) Uber eine Art paradoxer Muskelcontraction. Arch Psychiatr Nerven 10:243–248. [2] Andrews CJ, Burke D, Lance JW (1972) The response to muscle stretch and shortening in Parkinsonian rigidity. Brain 95:795–812. 588 [3] Lee RG, Tatton WG (1975) Motor responses to sudden limb displacements in primates with specific CNS lesions and in human patients with motor system disorders. Can J Neurol Sci 2(3):285–293. [4] Berardelli A, Sabra AF, Hallett M (1983) Physiological mechanisms of rigidity in Parkinson’s disease. J Neurol Neurosurg Psychiatry 46(1):45–53. [5] Xia R, Powell D, Rymer WZ, Hanson N, Fang X, Threlkeld AJ (2011) Differentiation between the contributions of shortening reaction and stretch-induced inhibition to rigidity in Parkinson’s disease. Exp Brain Res 209(4):609–618. [6] Angel RW, Lewitt PA (1978) Unloading and shortening reactions in Parkinson's disease. J Neurol Neurosurg Psychiatry 41(10):919–923. [7] Katz R, Rondot P (1978) Muscle reaction to passive shortening in normal man. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 45(1):90–99. [8] Xia R, Rymer WZ (2004) The role of shortening reaction in mediating rigidity in Parkinson's disease. Exp Brain Res 156(4):524–528. [9] Andrews CJ, Neilson PD, Lance JW (1973) Comparison of stretch reflexes and shortening reactions in activated normal subjects with those in Parkinson's disease. J Neurol Neurosurg Psychiatry 36(3):329–333. [10] Walsh EG (1976) Shortening reactions in the human forearm. J Physiol 256(1):116. [11] Berardelli A, Hallett M (1984) Shortening reaction of human tibialis anterior. Neurology 34(2):242–245. [12] Angel RW. Shortening reaction in normal and parkinsonian subjects (1982) Neurology 32(3):246– 251. [13] Xia R, Sun J, Threlkeld AJ (2009) Analysis of interactive effect of stretch reflex and shortening reaction on rigidity in Parkinson's disease. Clin Neurophysiol 120(7):1400–1407. [14] Miscio G, Pisano F, Del Conte C, Colombo R, Schieppati M (2006) Concurrent changes in shortening reaction latency and reaction time of forearm muscles in post-stroke patients. Neurol Sci 26(6):402–410. [15] Selionov VA, Ivanenko YP, Solopova IA, Gurfinkel VS (2009) Tonic central and sensory stimuli facilitate involuntary air-stepping in humans. J Neurophysiol 101(6):2847–2858. [16] Hoehn MM, Yahr MD (1967) Parkinsonism: onset, progression and mortality. Neurology 17(5):427–442. [17] Zhang T, Wei G, Yan Z, Ding M, Li C, Ding H, Xu S (1999) Quantitative assessment of Parkinson's disease deficits. Chin Med J (Engl) 112(9):812–815. [18] Lee RG (1989) Pathophysiology of rigidity and akinesia in Parkinson's disease. Eur Neurol 29 Suppl 1:13–18. [19] Dietz V (1993) Reflex behavior and programming in Parkinson's disease. Adv Neurol 60:375–380. [20] Dietz V, Duysens J (2000) Significance of load receptor input during locomotion: a review. Gait Posture 11(2):102–110. [21] Duysens J, Van Wezel BM, Smits-Engelsman B (2010) Modulation of cutaneous reflexes from the foot during gait in Parkinson's disease. J Neurophysiol 104(1):230-238. [22] Miscio G1, Pisano F, Del Conte C, Pianca D, Colombo R, Schieppati M (2001) The shortening reaction of forearm muscles: the influence of central set. Clin Neurophysiol 112(5):884–894. [23] Stinear CM, Barber PA, Coxon JP, Fleming MK, Byblow WD (2008) Priming the motor system enhances the effects of upper limb therapy in chronic stroke. Brain 131(5):1381–1390. [24] Takeuchi N, Izumi S (2012) Noninvasive brain stimulation for motor recovery after stroke: mechanisms and future views. Stroke Res Treat. 589
