УДК - Зоологический музей МГУ
реклама
СООТНОШЕНИЕ РАЗМЕРОВ УШНОЙ РАКОВИНЫ И СПЕЦИАЛИЗИРОВАННЫХ ПУСТЫННЫХ ГРЫЗУНОВ И.Я.Павлинов, К.А.Роговин. Журн. общ. биол. 2000. 61 (1): 87-101. СЛУХОВОГО БАРАБАНА У Проанализировано соотношение размеров ушной раковины и слухового барабана у представителей сем. Allactagidae, Dipodidae, Gerbillidae, Heteromyidae и в р. Selevinia, их связь с некоторыми экологическими факторами. Обнаружена статистически значимая связь, описываемая гиперболой. Она может быть представлена как совокупность двух эволюционных тенденций. Одна из них — увеличение ушной раковины при неизменных размерах слухового барабана (свойственна большинству Allactagidae), другая — увеличение слухового барабана при неизменных размерах ушной раковины (свойственна Gerbillidae, Heteromyidae, Selevinia, большинству Dipodidae). У немногих видов умеренно увеличены оба отдела слухового аппарата; в р. Euchoreutes они оба гипертрофированы. Рассмотрены биомеханические предпосылки возникновения этих отношений. Размеры отделов органа слуха более всего скоррелированы с мобильностью грызунов и способом их ухода от преследования. На этом основании предполагается, что первая тенденция свойственна видам, для которых характерен "активный", вторая — видам, для которых характерен "пассивный" способ избегания преследования. RELATION BETWEEN SIZE OF PINNA AND OF AUDITORY BULLA RODENTS I.Ya.Pavlinov, K.A.Rogovin. J. General Biol. 2000. 61 (1): 87-101. IN SPECIALIZED DESERT Relation between size of pinna and of auditory bulla in specialized desert rodents (families Allactagidae, Dipodidae, Gerbillidae, Heteromyidae, and genus Selevinia) is statistically significant and described by hyperbola. The empirical distribution of respective sizes can be interpreted as a total of two main trends. One is enlargement of the pinna, the bulla remaining small (most of Allactagidae), another is enlargement of the bulla, the pinna remaining small (Gerbillidae, Heteromyidae, Selevinia, most of Dipodidae). A few species display moderate enlargement of both pinna and bulla, while in Euchoreutes they both are hypertrophied. Biomechanical preconditions are supposed to be the following. Enlargement of the pinna is responsible for increasing of both sensitivity and locatory abilities of the hearing organ, while enlargement of the bulla is responsible for the first function only. So, the two main trends are results of selection of development of the hearing organ at the level of either pinna or bulla. It is shown by dispersion and correlation analyses that size of the parts of the hearing organ under investigation are correlated mostly with mobility and escaping mode. It is concluded therefor that the rodents characterized by active and speedy escaping from predation display the first of the above trends, while the rodents characterized by passive escaping from predation display the second trend. Одна из серьезных проблем экоморфологии – установление корреляций между морфологическими и экологическими характеристиками. Этому препятствует сложность как однозначной формализации при описании тех и других, требуемая при использовании количественных методов, так и однозначной интерпретации полученных количественных результатов. Причем зачастую проблема такого рода возникает и в тех случаях, которые традиционно рассматриваются как "самоочевидные". Специализация органа слуха, связанная главным образом с гипертрофией слухового барабана, реже также ушной раковины, — характернейшая особенность пустынных грызунов (а также некоторых насекомоядных и хищных). Поэтому ей уделяли внимание многие авторы. Физико-механические предпосылки увеличения размеров наружного и отчасти среднего уха считаются надежно установленными (Александер, 1970; Айрапетьянц, Константинов, 1974; Fleischer, 1984), экологические же причины далеки от ясности (например, Legouix et al., 1954; Симкин, 1965; Lay, 1972; Webster, 1962; Webster D., Webster M., 1975; Павлинов, 1980). Одно из интересных проявлений названной специализации – обратная корреляция относительных размеров наружного и среднего уха. В надсемействе тушканчиковых (Dipodoidea) она некогда считалась хорошо установленной закономерностью, о ней упоминалось как о чем-то само собой разумеющемся (например, Allen,1925; Виноградов,1937). Однако в более поздних работах основное внимание стали уделять только слуховому барабану, его корреляция с наружным ухом специально не исследовалась, так что в сводке Мареса по конвергентной эволюции пустынных грызунов (Mares,1980) о ней нет ни слова. Задача настоящей работы — исследование соотношения размеров слухового барабана и ушной раковины в различных семействах специализированных пустынных грызунов, входящих в размерную группу "мышевидных". Прежде всего, необходимо выяснить, существует ли действительно определенная регулярность (тренд) в соотношении размеров слухового барабана и ушной раковины. Второй вопрос — каковы возможные биомеханические предпосылки этой закономерности. Наконец, третий вопрос — выяснение связи этого тренда с определенными экологическими характеристиками грызунов — обитателей 2 пустынь. МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ Исходя из поставленной задачи, мы исследовали представителей разных филогенетических линий, которые осваивали аридные условия независимо друг от друга. Это позволяет заведомо считать сходство между ними по интересующим нас характеристикам результатом параллельной эволюции и надеяться на достаточно высокую общность объясняющей модели. Всего исследован (табл. 1) 41 вид, относящийся к 4 специализированным пустынным семействам (Heteromyidae, Dipodidae, Allactagidae, Gerbillidae) и к специализированному роду Selevinia из сем. Myoxidae. Кроме того, для получения эволюционной "точки отсчета" в выборку включено 2 вида из генерализованных семейств (Sminthidae, Cricetidae). Каждый вид представлен выборкой из 2-10 экз. Хотя ушная раковина и тем более слуховой барабан являются трехмерными конструкциями, в качестве основной размерной характеристики в обоих случаях мы использовали только линейные промеры. Такое упрощение отчасти оправдано очень широким диапазоном значений соответствующих признаков, отчасти — принятой нами достаточно огрубленной оценкой экологических факторов. Таким образом, в качестве основных морфологических характеристик использованы: 1- длина тела, 2- высота ушной раковины, 3- окципитоназальная длина черепа, 4- наибольшая длина слухового барабана. Первые два признака брали с музейных этикеток, причем по возможности использовали материалы одного сборщика (для большинства палеарктических и части неарктических видов — сборы Г.И.Шенброта, хранящиеся в Зоологическом музее МГУ); два других измеряли штангенциркулем на черепах тех же экземпляров. Для каждого вида вычисляли среднеарифметические значения индексов ушной раковины EL и слухового барабана BL как отношения абсолютных значений этих признаков к длине тела и к длине черепа, соответственно. Кроме того, давали ранговые оценки относительных размеров ушной раковины и слухового барабана (переменные REL и RBL соответственно, см. табл. 1). Для выяснения экологических факторов, влияющих на соотношение размеров ушной раковины и слухового барабана, во внимание принимали три основных группы характеристик (все оценки переменных давали в баллах, см. табл. 1). Первая группа — особенности "акустической среды" (характера распределения звуковых волн) обитания вида, зависящие от предпочитаемого типа субстрата ST (1- незакрепленные пески, 2- закрепленные пески, 3- плотный грунт, 4- каменистый грунт) и отчасти от использования подземных убежищ BU (1- норы не используются, 2- норы используются только при уходе от преследования, 3простые норы используются для отдыха и ухода от преследования, 4- живут в колониях с разветвленной системой нор). Вторая группа — тип питания TR, который определяет особенности кормодобывающей активности и специфику использования слухового анализатора при поиске корма (1- зеленоядный, 2зеленоядно-семеноядный, 3- семеноядный, 4- всеядный, 5- насекомоядный). Третья группа — реакция на преследование, включает две переменных (сюда же частично относится характер использования подземных убежищ): преобладающий тип ухода ES (1- затаивание на месте, 2- укрывание в ближайшей норе, 3убегание на небольшое расстояние с последующим затаиванием, 4- убегание по открытому пространству) и скорость SM (1- низкая, 2- средняя, 3- высокая). В качестве источников необходимой информации использованы сводки: Павлинов и др. (1990), Шенброт и др. (1995) Shenbrot et al. (1999), Фокин (1978), а также неопубликованные результаты наблюдений в природе (см. также Роговин, 1999). Для оценки значимости влияния каждого из факторов на морфологические характеристики использовали дисперсионный анализ (ANOVA): индексы EL, BL вводили в качестве зависимых, прочие показатели — в качестве независимых переменных (факторов). Количественно связь между переменными оценивалась с помощью коэффициента ранговой корреляции R Спирмена (морфологические характеристики вводили в ранговых оценках). Во всех вычислениях использован пакет статистических программ Statistica for Windows (версия 6.0). РЕЗУЛЬТАТЫ Связь между размерами ушной раковины и слухового барабана действительно является обратной (рис. 1): у видов с крупными слуховыми барабанами ушная раковина небольшая, виды с небольшими барабанами характеризуются увеличенной ушной раковиной. Связь высоко значима: критерий Фишера F 16. Она носит явно нелинейный характер, лучше всего апроксимируясь уравнениями гиперболы и обратным экспоненциальным (в обоих случаях коэффициент детерминации R2 0,3). Имея в виду последующую эволюционную интерпретацию этого распределения, имеет смысл подчеркнуть следующие его особенности. Виды-генералисты занимают в нем положение у точки перегиба воображаемой гиперболы: у них средней высоты ушная раковина и наименьший слуховой барабан. Горизонтальную часть распределения занимают представители сем. Allactagidae: у них происходит 3 увеличение ушной раковины при почти неизменных размерах слухового барабана. Причем в пределах этого семейства отчасти соблюдается общая закономерность: у видов с увеличенными слуховыми барабанами (Allactodipus bobrinskii, Allactaga bullata) ушная раковина укорочена. Крайняя точка в этой части распределения, расположенная с заметным отрывом, — "аномальный" род Euchoreutes, у которого наибольшая ушная раковина и довольно крупный слуховой барабан. Представители Heteromyidae, Gerbillidae и большинства Dipodidae занимают вертикальную часть распределения. Немногие таксоны последнего семейства (прежде всего Paradipus), а также род Selevinia, занимают "диагональную" часть распределения: по сравнению с "генералистами" у них умеренно увеличены оба отдела слухового анализатора. Исходя из этого, полученное распределение допустимо в некотором приближении трактовать как совокупность двух основных тенденций. Одна из них — увеличение слухового барабана при незначительных (большей частью незакономерных) вариациях размеров ушной раковины. Вторая — увеличение ушной раковины при незначительных вариациях размеров слухового барабана. На этом фоне возможны преобразования частного характера, связанные с некоторым увеличением (в виде исключения — гипертрофии) обоих отделов слухового анализатора. Связь между экологическими характеристиками в целом выражена слабо (табл. 2): коэффициенты ранговой корреляции R по модулю не превышают 0,45. Наиболее тесно (и достаточно очевидно) скоррелированы между собой переменные ES и SM, связанные с определенной реакцией грызуна на преследование. Убегание по открытому пространству всегда предполагает высокую скорость; напротив, затаивание на месте или укрывание в ближайшем убежище сопряжено с медлительностью. Относительно высокую взаимную корреляцию (с обратным знаком в принятой системе ранговых оценок) обнаруживают также переменные ST и BU: чем тверже субстрат, тем менее развита норовая деятельность. Пищевая специализация (переменная TR) с прочими экологическими характеристиками связана мало. Связь размеров ушной раковины и слухового барабана c экологическими характеристиками такова (табл. 2). Ее общий уровень и характер принципиально одинаковы в обоих случаях. Значения критерия F наибольшие для подвижности (MO), наименьшие для характера использования нор (BU) и субстрата (SB), промежуточные — для трофики (TR) и характера ухода от преследования (ES). Приблизительно то же показывают и коэффициенты корреляции (табл. 2). В данном случае существенно отметить, что размеры уха и барабана в соответствии с общим распределением на рис. 1 обнаруживают противоположный характер связи с большинством экологических переменных. Так, корреляция размеров ушной раковины с подвижностью и способом избегания преследования положительна, размеров слухового барабана — отрицательна. Анализ распределения размеров наружного и среднего уха вдоль градиентов значимо влияющих факторов показывает следующее (рис. 2). В случае подвижности (рис. 2,а) существует явная закономерность: относительные размеры ушной раковины последовательно возрастают по мере увеличения скорости бега, относительные размеры слухового барабана у скоростных видов в среднем меньше. Сходный тренд существует и в случае способа ухода от преследования (скоррелированного с предыдущей экологической переменной), но выражен он не столь отчетливо (рис. 2,б). Таким образом, у грызунов, характеризующихся быстрым бегом, который они используют при уходе от преследования, ушная раковина в среднем выше, а слуховой барабан короче, чем у менее подвижных видов. В случае питания (рис. 2,в) о некоторой закономерности можно говорить лишь для размеров ушной раковины: они в среднем больше у видов со всеядным или преимущественно животным питанием. Слуховой барабан явного тренда с особенностями питания не показывает, значимость результатов дисперсионного анализа, очевидно, связана с резкими различиями между всеядными и семеноядными видами: у первых барабаны наименьшие, у вторых — наибольшие среди изученных видов. ОБСУЖДЕНИЕ При выяснении причин соотносительных изменений размеров ушной раковины и слухового барабана будем исходить из следующих установленных выше фактов. Первое: между двумя этими показателями существует обратная нелинейная зависимость. Второе: ее можно (в некотором грубом приближении) трактовать как "совмещение" двух взаимоисключающих тенденций — увеличение ушной раковины при неизменном слуховом барабане и увеличение слухового барабана при неизменной ушной раковине. Третье: увеличение ушной раковины наиболее тесно (положительно) связано с высокой скоростью ухода от преследования, связь же размеров слухового барабана с экологическими характеристиками в целом выражена слабее, с только что указанной она отрицательная. Ниже рассмотрены две категории факторов, позволяющих дать причинную интерпретацию установленным соотношениям. Первая группа включает биомеханические предпосылки определенных изменений размеров двух рассматриваемых отделов слухового анализатора, вторая группа — экологические предпосылки этих изменений. 4 Биомеханическая интерпретация Наружное и среднее ухо млекопитающих образуют механическую систему, выполняющую две основные функции. Одна из них — выравнивания импедансов воздуха и слухового аппарата для эффективной передачи энергии звуковой волны из воздушной среды на внутреннее ухо (Александер, 1970; Dallos, 1973). Вторая функция — локализация источника звука, в которой орган слуха играет роль локатора. В пустынных условиях восприятие звукового сигнала имеет определенную специфику по сравнению с более влажным и прохладным климатом: при пониженной влажности и повышенной температуре высокочастотные звуки поглощаются воздушной массой в большей степени, чем низкочастотные, и потому, быстрее затухая, распространяются на меньшее расстояние. Поэтому считается, что в пустынных условиях эффективнее повышать чувствительность органа слуха именно в области более низких частот: это позволяет слышать не только на близком, но и на дальнем расстоянии. Таким образом, при выяснении биомеханических предпосылок формирования определенного соотношения размеров наружного и среднего уха мы будем принимать во внимание два основных функциональных требования: необходимость увеличения (а) чувствительности и (б) локационных возможностей в низкочастотном звуковом диапазоне. Наружное ухо выполняет обе функции. Повышение чувствительности базируется на "эффекте фонографа": энергия звуковой волны собирается с большей площади (вход в ушную раковину) и передается на меньшую (барабанная перепонка) (Александер, 1970). Это обуславливает необходимость увеличения ушной раковины: при больших ее размерах колебания барабанной перепонки возбуждаются звуковым сигналом меньшей интенсивности. Локационные возможности наружного уха в первую очередь зависят от подвижности ушных раковин (точнее, от их независимой подвижности) и при прочих равных тем выше, чем больше их размеры (Александер, 1970). При увеличении ушной раковины в первую очередь повышается чувствительность органа слуха именно в низкочастотном диапазоне (Dallos, 1973; Fleischer, 1984). Таким образом, увеличение ушной раковины позволяет соблюсти оба указанных выше условия повышения эффективности функционирования наружного уха в аридных условиях. Среднее ухо служит проводником звукового сигнала от барабанной перепонки к перепонке овального окна внутреннего уха. Его локационные возможности по сравнению с наружным ухом незначительны, в данном случае ими можно пренебречь. Основным назначением среднего уха можно считать повышение чувствительности за счет выравнивания импедансов между атмосферным воздухом и внутренним ухом. Механическую функцию преимущественно выполняют барабанная перепонка (приемник) и система из трех слуховых косточек (медиатор) (Dallos, 1973; Fleischer, 1984; Moore, 1981). Один из сопособов выравнивание импедансов — изменение соотношения площадей барабанной перепонки и перепонки овального окна. Поскольку размеры последней довольно консервативны, данный путь реализуется за счет увеличения размеров первой (Lay, 1972; Webster D., Webster M., 1975). Второй способ — изменение соотношения плеч в системе слуховых косточек. Оно происходит в основном за счет удлинения рукоятки молоточка и связано с разрастанием барабанной перепонки, которая крепится к рукоятке молоточка (те же авторы). Следовательно, размеры барабанной перепонки можно считать основным лимитирующим фактором в выравнивании импедансов на уровне среднего уха. Как показывают сравнительно-морфологические данные (Lay, 1972; Webster, 1962; Webster D., Webster M., 1975), с размерами барабанной перепонки положительно скоррелированы и размеры слухового барабана. Одним из эффектов увеличения этих размеров является повышение чувствительности именно в области низких частот зза счет смещения собственной резонансной частоты самого барабана (Webster D., Webster M., 1975). Таким образом, увеличение слухового барабана у пустынных грызунов связано с повышением чувствительности (но не локационных возможностей) их среднего уха. Отдельного обсуждения заслуживают две особенности соотношения функций рассматриваемых отделов органа слуха. С одной стороны, в отношении усиления чувствительности размеры ушной раковины и слухового барабана выступают как "синергисты": увеличение каждой из этих структур ведет к одному и тому же результату. И увеличение наружного уха при неизменном барабане, и увеличение барабана при неизменной ушной раковине вызывает уменьшение потерь энергии звуковой волны при ее передаче от входа в ушную раковину на вход в овальное окно. Но, с другой стороны, способы повышения чувствительности органа слуха — на уровне наружного или среднего отдела — являются в известном смысле антагонистами, поскольку предъявляют противоположные требования к размерам барабанной перепонки. В одном случае задача состоит в том, чтобы сделать эту перепонку как можно меньше (относительно размеров входа в ушную раковину), в другом — необходимо увеличение площади барабанной перепонки (относительно овального окна). Для полноты анализа целесообразно рассмотреть некоторые другие особенности морфологии наружного и среднего уха, которые также могут влиять на механику восприятия звукового сигнала. В случае ушной раковины имеет значение ее обволосненность: чем она меньше, тем на более 5 низкие частоты "настроено" ухо (Fleischer, 1984). В связи с этим следует отметить, что у наиболее короткоухих песчанок эта особенность выражена более всего (Павлинов и др., 1990). Значит ли это, что имеет место компенсация недостаточных размеров звукоприемника? Далее, на звуковосприятие влияет форма ушной раковины: "воронкоухость" повышает восприимчивость к высоким частотам (Айрапетьянц, Константинов, 1974). Среди исследованных здесь видов эта особенность более всего свойственна карликовым тушканчикам (роды Salpingotus, Cardiocranius), у которых размеры наружного уха наименьшие, т.е. оно и без того "высокочастотное". Правда, у них размеры слухового барабана наибольшие (т.е. они наиболее "низкочастотные" для данной размерной группы). Значит ли это, что у них усиленная высокочастотность наружного уха развивается как компенсация низкочастотных характеристик среднего уха? Очевидное влияние на акустические характеристики оказывает масса слуховых косточек. У исследованных видов они тяготеют к двум основным типам — массивному и облегченному (Виноградов, 1937; Lay, 1972; Павлинов, 1980). Косточки первого типа резонируют в более низкочастотном диапазоне по сравнению с облегченными. Они чаще всего сопряжены с небольшими размерами слухового барабана и барабанной перепонки; косточки второго типа чаще обнаруживаются у видов с увеличенной барабанной перепонкой (в том числе за счет развития pars flaccida), даже если сами барабаны невелики (Павлинов, 1980). Значит ли это, что массивность косточек (соответственно, их собственный резонанс) и размеры перепонки (и барабана) взаимно компенсируют друг друга, расширяя диапазон чувствительности среднего уха? На акустические характеристики среднего уха может влиять развитие дополнительных камер и септ в слуховом барабане, смещающее его резонансные характеристики в сторону высоких частот (Webster, 1962; Симкин, 1965; Климова, 1975; Климова, Черный, 1980). Однако у пустынных грызунов типы строения по крайней мере мастоидного отдела барабана никак не скоррелированы со степенью пневматизации последнего и, возможно, определяются чисто "технологическими" требованиями усиления жесткости его конструкции (Павлинов, 1984, 1988). Таким образом, мы склонны выделять три основных биомеханических фактора, которые следует в первую очередь принимать во внимание при обсуждении экологических причин соотношения размеров ушной раковины и слухового барабана у специализированных пустынных грызунов. Первый: способность наружного уха к активной локационной работе, что не свойственно среднему уху. Второй: качественная "эквифункциональность" наружного и среднего уха в отношении повышения чувствительности слухового анализатора в целом. Третий: определенная "конфликтность" требований к размерам барабанной перепонки — основного приемника звуковой волны — со стороны наружного и среднего уха. Прочие факторы, повидимому, имеют второстепенное значение, в нашем исследовании ими можно пренебречь. Взаимодействие этих трех ключевых факторов позволяет дать чисто "механическое" объяснение полученному распределению относительных размеров ушной раковины и слухового барабана (см. рис. 1). Его вертикальная часть соответствует интенсификации работы слухового аппарата на уровне среднего уха, подразумевает увеличение только чувствительности, ведет к разрастанию слухового барабана без изменения ушной раковины. Его горизонтальная часть соответствует интенсификации работы слухового аппарата на уровне наружного уха, подразумевает увеличение и чувствительности, и локационных возможностей, ведет к разрастанию ушной раковины без изменения слухового барабана. Средняя часть воображаемой гиперболы определяется ограничениями, накладываемыми третьим фактором и делающими в общем случае не слишком эффективным одновременное разрастание двух рассматриваемых отделов органа слуха. Поэтому немногие виды, попытавшиеся соединить оба способа повышения эффективности слухового анализатора, не очень продвинулись в этом направлении. И только род Euchoreutes совершил здесь своего рода "прорыв": обеспечение желаемого "эффекта фонографа" при увеличенном слуховом барабане (и барабанной перепонке) достигнуто гипертрофией ушной раковины, в относительном выражении чуть ли не самой крупной среди млекопитающих. Экологическая интерпретация Экологические факторы становления и существования разнообразия морфологии органа слуха у пустынных грызунов — это те факторы, благодаря которым реализуются биомеханические предпосылки (разрешения и запреты) отправления биологических функций. При поиске этих факторов мы будем решать задачи двоякого рода. Одни из них, общие, призваны объяснить существование морфологического тренда в "пространстве" экологических факторов. Задачи второго рода, частные, направлены на объяснение положения конкретных видов (групп видов) с определенной экологией в определенной части этого тренда. Избегание хищника. На нашем материале роль органа слуха в избегании хищника подтверждена наиболее высокой значимостью связи размеров наружного и среднего уха с двумя переменными, характеризующими этот аспект жизнедеятельности, — подвижностью грызуна и способом ухода от преследования. Наиболее четкую связь с экологическими переменными обнаруживают размеры ушной 6 раковины, которые последовательно увеличиваются по мере роста скорости локомоции грызуна и связанного с этим усиления роли активного убегания от хищника. Связь размеров слухового барабана не столь отчетлива. На этом основании можно выдвинуть следующую экологическую интерпретацию соотношения размеров двух отделов органа слуха. Грызуны пустынь реализуют три способа избегания хищника: затаивание, уход в нору и бегство. Затаивание как способ пассивной защиты вполне эффективен лишь при условии мелких и очень мелких размеров тела. Более крупные формы, если прибегают к пассивной защите, то лишь в сочетании с активным бегством, ориентируясь на естественные укрытия (ямки, кустики растений). При затаивании необходимость точной идентификации местоположения опасности минимальна. Главное требование — заблаговременное обнаружение источника опасности. Для этого требуется особая чувствительность к звукам низкой частоты. Уход от опасности посредством стремительного бегства на большое расстояние — это активный способ защиты. Требование к идентификации местоположения хищника весьма строгое — от этого зависит выбор направления бегства. Поэтому нередко убеганию предшествует ориентировочная поза, при которой грызун активно работает ушами. Поскольку в данном случае критическим условием является не только раннее обнаружение, но и точная локализация источника звука, необходимо усиливать как общую чувствительность, так и локационные возможности органа слуха. Промежуточное положение между пассивным затаиванием и активным бегством занимает использование защитных нор и естественных укрытий (кустов, ниш и пр.). В этом случае необходимость точной идентификации местоположения источника опасности для выбора направления бегства тем меньше, чем более тесно вид связан с норой или другим укрытием. Близость норы всегда дает возможность быстро нырнуть в нее, руководствуясь зрительной памятью о расположении убежищ в пределах участка обитания. Пассивное избегание опасности в форме затаивания или ухода под куст характерно для видов с увеличенными слуховыми барабанами. Так, ложащиеся на грунт и заивающиеся виды (Microdipodops, Cardiocranius, Salpingotus среди карликовых форм, Pygeretmus и A. bullata среди Allactagidae) имеют крупные слуховые барабаны и укороченные уши. Наибольшие слуховые барабаны среди Dipodinae имеет Eremodipus. Этот сравнительно малоподвижный псаммофил не имеет разветвленной сети защитных нор и в случае опасности затаивается в тени кустов или низко пригибается к поверхности песка, сидя на задних лапах. Наименьший слуховой барабан в этом подсемействе характерен для быстро бегающего Dipus sagitta. В случае опасности этот тушканчик стремится уйти от нее на некоторое расстояние и лишь затем затаиться у куста. Наибольшая длина наружного уха среди трехпалых тушканчиков наблюдается у Paradipus, специализированного именно к скоростному бегу. Морфофункциональная специализация в бипедальном беге у кенгуровых крыс (Dipodomys) существенно меньше, чем у генерализованных форм трехпалых и пятипалых тушканчиков (Berman, 1985). C этим связаны и особенности их поведения при избегании опасности: одни виды сочетают короткие перебежки с затаиванием в тени кустов, другие тесно связаны с норой (Jones, 1993; Роговин 1999). То же мы наблюдаем и у типично квадрупедальных видов песчанок. Все эти грызуны отличаются гипертрофированным слуховым барабаном и соответственно небольшой ушной раковиной. Избегание опасности посредством бегства более всего характерно для морфологически специализированных к быстрому бегу тушканчиков р. Allactaga. Наружные уши у них развиты наиболее сильно, а слуховые барабаны самые короткие. Для всех пятипалых тушканчиков типичны защитные норы (Шенброт и др., 1995), причем число нор находится в обратной зависимости от способности вида к стремительному бегству (Роговин, 1983). Среди Аllactagidae, магистральной линией эволюции которых была специализация к скоростному бегу на задних лапах, способность локализовать опасность для быстрого маневра сохраняет свою актуальность даже у тех форм, которые наиболее тесно связаны с защитными норами (р. Pygeretmus, A. bullata): для них типична вертикальная ориентировочная поза столбиком у входа в нору, при которой зверек активно лоцирует окружающие шумы. Среди аллактагид A. bobrinskii представляет собой в определенном смысле морфоэкологический тип трехпалого тушканчика. Будучи преимущественно зеленоядным, этот вид имеет обширные участки обитания без сети защитных нор и спасается от преследования непродолжителньным бегством, в конечном счете затаиваясь под кустом (Шенброт и др., 1995; Роговин 1999). В этом отношении его поведение, судя по нашим наблюдениям в юго-западной части Кызылкумов, напоминает поведение генерализованных форм трехпалых тушканчиков. У этого вида относительные размеры ушной раковины наименьшие, а слухового барабана — наибольшие среди аллактагид. Поиск пищи. Острый слух нужен, очевидно, при обнаружении подвижной добычи. Результат проведенного анализа показывает, что у видов с заметным присутствием или преобладанием насекомых в рационе высота ушной раковины в среднем больше, чем у чисто растительноядных. Это, очевидно, объясняется необходимостью точного лоцирования места нахождения насекомого при поиске его на слух. Однако для слухового барабана какого-либо явного тренда выявить не удается, хотя связь его размеров с 7 трофикой статистически значима. Так, у семеноядных форм относительные размеры слухового барабана наибольшие среди исследованных нами видов, у всеядных — наименьшие, а у видов с преобладанием в пище насекомых их можно считать вполне средними. На этом основании можно предполагать, что для более эффективного поиска подвижной живой добычи у пустынных грызунов достаточным чаще всего оказывается развитие наружного уха, а повышение чувствительности на уровне среднего уха при этом не играет особой роли. Можно полагать, что увеличение слуховых барабанов у семеноядных форм опосредовано необходимостью длительного поиска (в сравнении с зеленоядами) корма в удалении от убежищ и, таким образом, необходимостью заблаговременного распознавания звуков от приближающегося хищника. Таким образом, усиление того или иного отдела слухового анализатора должно быть связано не только со степенью специализации вида в питании кормом определенного типа, но с конкретной тактикой добывания пищи. Яркий пример для иллюстрации этого дают насекомоядные виды тушканчиков. Salpingotus kozlovi — преимущественно насекомоядный представитель кардиокраниин (Шенброт, 1986), специализирован к поиску мелких насекомых и их личинок в поверхностном слое сыпучего песка. Решающую роль играют, повидимому, органы обоняния и осязания (об этом свидетельствует сильно развитое вибриссное поле и подвижное рыльце). Euchoreutes naso, в отличие от S. kozlovi, — настоящий охотник. В условиях крайне аридной пустыни на территории Заалтайской Гоби Монголии E. naso населяет наименее продуктивные гаммады водоразделов, где единственным относительно массовым кормом в летние месяцы служат летающие насекомые (Роговин и др. 1987). Наблюдения за живыми зверьками в свете фонаря показывают, насколько ловко эти тушканчики отлавливают подлетающих совок (Rogovin, 1996). Уши охотящегося зверька находятся в постоянном движении, причем существует высокая степень независимости их движения при локации жертвы. Обширные участки обитания, относительно высокая скорость бега (Роговин, 1999), способность менять топические предпочтения в зависимости от наличия корма (Роговин, 1999) — все выдает в этом тушканчике активного разыскивателя добычи, полагающегося на слух наряду с сильно развитым обонянием (Гуртовой, Буйнова, 1985). Именно с особенностями трофической специализации длинноухого тушканчика, по-видимому, следует связывать своеобразие соотношения у этого вида размеров наружного уха и слухового барабана. Его слуховой анализатор должен быть настроен одновременно на две группы шумов — издаваемых и преследователем, и жертвой. Это должно делать одинаково актуальными оба указанных выше аспекта функционирования органа слуха — раннее обнаружение и точную локализацию источника шумов. Не исключено, что их суммирование и приводит к гипертрофии как наружного, так и среднего уха. Тип предпочитаемого субстрата ранее считался одним из важных абиотических факторов, влияющих на морфологию органа слуха: утверждалось, что у псаммофилов слуховой барабан крупнее, чем у склерофилов (напр., Виноградов, 1937; Климова, 1975). Результаты нашего количественного анализа не подтвердили это предположение: связь между соответствующими переменными оказалась в целом статистически незначимой. Все же может представлять определенный интерес сравнение в пределах групп, включающих габитуально близкие виды. Все виды Allactagidae независимо от размеров слухового барабана строго придерживаются плотных грунтов — суглинистых, уплотненных супесчаных, иногда с каменистым или гравийным покрытием. Среди Dipodinae, имеющих в целом более крупные барабаны и короткие уши, чем Allactagidae, специализированный псаммофил P. ctenodactilus — наиболее длинноухая форма со среднего размера барабанами, а склерофил Jaculus blanfordi имеет более крупные барабаны и короткие уши. Среди крупных видов Dipodomys (представители этого рода используют широкий спектр типов субстрата) самыми большими слуховыми барабанами обладает D. deserti — действительно наиболее специализированный псаммофил (Kotler et al., 1994). Но среди Gerbillidae, также населяющих разнообразные в отношении типа субстрата биотопы, какая либо закономерность отсутствует. Среди карликовых форм — тушканчиков Cardiocraniinae и Microdipodops, занимающих в обсуждаемом распределении сходное с Dipodomys место, три вида — псаммофилы, а один — склерофил. Как видно, связать размеры наружного уха и слухового барабана с типом предпочитаемого субстрата и в этой размерной группе пустынных грызунов не получается. Таким образом, каковы бы ни были особенности проведении звуковой волны в каменистом, глинистом или рыхлом песчаном грунтах, они не оказывают существенное влияние на формирование морфологии слухового анализатора. ЗАКЛЮЧЕНИЕ Как видно из вышеизложенного, связь между размерами ушной раковины и слухового барабана у специализированных пустынных грызунов имеет весьма специфический характер. У одних видов увеличивается главным образом ушная раковина при мало изменяющихся размерах барабана. У других, наоборот, слуховой барабан увеличивается, а размеры ушной раковины остаются прежними или, возможно, 8 даже несколько уменьшаются по сравнению с генерализованными формами (р. Pachyuromys). Только у немногих видов умеренно увеличены оба отдела слухового анализатора; у одного вида они оба гипертрофированы. Такой характер связи объясняется тем, что пустынные виды в процессе специализации, грубо говоря, "выбирают" один из двух способов развития слухового анализатора — на уровне наружного уха или на уровне среднего уха. В первом случае достигается повышение как чувствительности (в области более низких частот), так и локационных возможностей органа слуха, во втором — только повышение чувствительности. Экологической предпосылкой этого выбора — своего рода "триггером", запускающим определенное направление морфологической адаптации, оказывается главным образом способ ухода от преследования. Виды, для которых характерен "активный" способ избегания преследования, развиваются по первому из охарактеризованных направлений специализации: таковы представители Allactagidae. Виды, для которых характерен "пассивный" способ избегания преследования, развиваются по второму направдению: таковы представители Gerbillidae, Heteromyidae, Selevinia, большинство Dipodidae. Прочие экологические факторы (из числа рассмотренных) играют подчиненную роль, хотя в некоторых случаях могут оказывать решающее влияние. Так, "аномальное" сочетание размеров ушной раковины и слухового барабана в р. Euchoreutes, возможно, объясняется тем, что этот тушканчик сочетает активный способ избегания преследования с активной же охотой на беспозвоночных. Наша модель достаточно эффективно работает как на "макроуровне", в некотором приближении объясняя весь тренд в целом, так и на "микроуровне", объясняя положение многих конкретных видов в этом тренде. Тем не менее нам не кажется, что ее можно считать исчерпывающей — необходимы дальнейшие исследования, основанные на более тонкой оценке как самих исследованных переменных, так и взаимодействий между ними. С одной стороны, как уже отмечено выше, принятая нами линейная характеристика дает слишком упрощенную картину динамики размеров уха и барабана: в частности, во втором случае не учитывается разрастание барабана в стороны (что особенно характерно для кардиокраниин). Возможно, этим объясняются несколько неожиданные отрицательные результаты по связи размеров слухового барабана с животноядением у пустынных грызунов. С другой стороны, в нашем исследовании мы не учитывали возможные эффекты совокупного влияния факторов на морфологию органа слуха, которая несомненно является интегральным ответом на комплекс внешних (хищники, субстрат, обилие ресурса) и внутренних (внутривидовая социальная организация) причин. В частности, был бы интересен анализ значения внутривидовой звуковой коммуникации: все пустынные грызуны-норники, для которых характерна подофония, имеют крупные слуховые барабаны. Особо следует отметить фактор, которому в последнее время уделяют все больше внимания, — "филогенетический груз", обусловленный инерционным харктером эволюционного процесса. Действительно, в общем случае эволюция идет не по принципу максимальной приспособленности, а по "принципу достаточности". Поэтому одну и ту же (с точки зрения исследователя) задачу неродственные виды могут решать разными средствами, т.е. разными состояниями одной и той же структуры, к которым они могли прийти, "стартовав" с разных морфологических позиций. Так, можно полагать, что этот эффект проявляется у A.bobrinskii: будучи достаточно полным экологическими "аналогом" D.sagitta, по размерам ушной раковины он относится все-таки к "аллактагидной линии". С этой точки зрения поиски взаимно однозначного соответствия между особенностями морфологии слухового аппарата и деталями экологии неродственных видов могут оказаться не всегда продуктивными. Наконец, виды, в той или иной мере подчиняясь общей "статистической" закономерности, все-таки остаются достаточно индивидуальными. Поэтому для корректной проверки гипотезы о связи между морфологией слухового аппарата и экологией, даже на качественном уровне, у нас чаще всего нет возможности подобрать два вида с одинаковым соотношением размеров ушной раковины и слухового барабана, отличающихся по какому-либо одному экологическому параметру при сходстве других. В связи с этим, возможно, перспективным в плане развития такого рода исследований будет сравнение соотносительных размеров разных отделов слухового аппарата именно у близких видов или у географических форм широкоареальных видов с изменяющимися в пределах ареала отдельными экологическими характеристиками — например, топическими предпочтениями (Dipus sagitta), структурой поселений (Meriones meridianus) и т.п. * * * Авторы признательны А.Н.Кузнецову, Е.Г. Потаповой, Г.И.Шенброту за обсуждение некоторых из представленных выше материалов. Работа над статьей частично поддержана грантом РФФИ 97-04-48073. 9 СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ Айрапетьянц Э.Ш., Константинов А.И. Эхолокация в природе. Л.: Наука,1974. 512 с. Александер Р. Биомеханика. М.: Мир, 1970. 339 с. Виноградов Б.С. Тушканчики. Фауна СССР, млекопитающие. Т. III, Вып. 4. М.-Л.: Изд. АН СССР, 1937. 191 с. Гуртовой Н.Н., Буйнова Г.И. Особенности строения носовой полости некоторых видов Dipodoidea // В кн.: Тушканчики фауны СССР /Под ред. Соколова В.Е., Кучерука В.В.. М.: ИЭМЭЖ им. А.Н.Северцова РАН, 1985. С.95-99. Климова В.Н. Морфо-функциональный и экологический анализ придаточных слуховых полостей грызунов // Зоол. журн. 1975. Т. 59. Вып. 2. С. 273-282. Климова В.Н., Черный А.Г. К проблеме морфо-функциональной классификации придаточных слуховых полостей млекопитающих // Биол. науки. 1980. № 9. С. 52-61. Павлинов И.Я. Эволюция и таксономическое значение строения костного среднего уха в подсемействе песчанок (Rodentia: Cricetidae) // Бюл. МОИП. Отд. биол. 1980. Т. 85, Вып. 4. С. 20-33. Павлинов И.Я. Параллелизмы в эволюции строения слухового барабана у пустынных грызунов // Грызуны. Мат. VI Всесоюз. совещ. Л., 1984. С. 176-178. Павлинов И.Я. Эволюция мастоидного отдела слухового барабана у специализированных пустынных грызунов // Зоол. журн. 1988. Т. 67. Вып. 5. С. 739-750. Павлинов И. Я., Дубровский Ю. А., Россолимо О. Л., Потапова Е. Г. Песчанки мировой фауны. М.: Наука, 1990. 362 с. Роговин К.А. Пространственная структура популяций и поведение тушканчиков. Дис... канд. биол. наук. М.: ИЭМЭЖ им. А.Н.Северцова АН СССР, 1983. 200с. Роговин К.А. Пространственные взаимоотношения симбиотопичных видов трехпалых карликовых тушканчиков (Salpingotus kozlovi и S. crassicauda) и хомячков Роборовского (Phodopus roborovskii) на юге Монголии // Зоол. журн. 1988. Т. 67. Вып. 5. С. 751-759. Роговин К.А. К вопросу о происхождении бипедальной локомоции у грызунов (экологические корреляты двуногого бега тушканчикообразных) // Зоол. журн. 1999. Т. 78. Вып. 2. С. 1-12. Роговин К.А., Куликов В.Ф., Суров А.В., Васильева Н.Ю. Организация сообществ пустынных грызунов Заалтайской Гоби Монголии. 1. Основные черты экологии совместно обитающих видов // Зоол. журн. 1987. Т. 66. Вып. 3. С. 418-429. Симкин Г.Н. Типы слуховых полостей млекопитающих в связи с особенностями образа жизни // Зоол. журн. 1965. Т. 44. Вып. 10. С. 1538-1545. Фокин И.М. Локомоция и морфология органов движения тушканчиков. Л.: Наука, 1978. 119 с. Шенброт Г.И. Экологические ниши, межвидовая конкуренция и структура сообществ наземных позвоночных // Итоги науки и техники. Сер. Зоология позвоночных. Т. 14. М.: ВИНИТИ, 1986. С. 5-70. Шенброт Г. И. , В. Е. Соколов, В. Г. Гептнер и Ю. М. Ковальская. Млекопитающие России и сопредельных территорий. Тушканчики и мышовки. М.: Наука, 1995. 573 c. Allen G. Jerboas from Mongolia // Amer. Mus. Novit. 1925. № 161. P. 1-6. Berman S.L. Convergent evolution in the hind limb of bipedal rodents // Z. Zool. Syst. Evol.-forsch. 1985. B. 23. H. 1. S. 1-80. Dallos P. The auditory periphery. N.Y.: Acad. Press, 1973. 373 p. Fleischer G. Evolution of the ear and hearing in mammals // Acta Zool. Fennica. 1984. № 171. P. 77-82. Jones W.T. The social systems of heteromyid rodents // Eds H.H.Genoways, J.H.Brown / Biology of the Heteromyidae. Shippensburg (PA): Amer. Soc. Mammal. 1993. P. 575-595. Kotler B.P., Brown J.S., Mitchell W.A. The role of predation in shaping the behaviour, morphology and community organization of desert rodents //Austral. J. Zool. 1994. V. 42. № 4. P. 449-466. Lay D.M. The anatomy, physiology, functional significance, and evolution of specialized hearing organs of gerbilline rodents // J. Morphol. 1972. V. 138. № 1. P. 41-120. Legouix J.P., Petter F., Wisner A. Etude de l'audition chez les mammiferes a bulles tympaniques hypertropies // Mammalia. 1954. T. 18. № 3. P. 262-271. Mares M.A.M. Convergent evolution among desert rodents: a blobal perspective // Bull. Carnegie Mus. Nat. Hist. 1980. № 16. P. 1-51. Moore W.J. The mammalian skull. Cambridge: Cambr. Univ. Press, 1981. 369 p. Rogovin K.A. La fauna i el poblament animal // Eds Ghilarov A. M, Le Houerou H. N. Biosfere, V.4. Deserts. Barcelona: Enciclopedia Catalan`a, 1996. P. 347-364. Shenbrot G., Krasnov B., Rogovin K. Spatial ecology of desert rodents. Berlin: Springer-Verlag, 1999. 200 p. 10 Webster D. A function of the enlarged middle-ear cavities of the cangaroo rat, Dipodomys // Physiol. Zool. 1962. V. 35. № 2. P. 248-255. Webster D., Webster M. Auditory system of Heteromyidae: functional morphology and evolution of the middle ear // J. Morphol. 1975. V. 146. № 2. P. 343-376. 11 Таблица 1 Основные количественные показатели, использованные при анализе связи размеров ушной раковины и слухового барабана с экологическими факторами Таксоны Переменные N EL REL BL RBL ST TR MO ES BU Генерализованные формы Cricetulus migratorius 10 17,1 2 20,1 0 3 3 1 3 2 Sicista betulina 10 16,0 2 24,2 1 3 3 1 3 1 Allactagidae Allactaga major 10 28,5 4 21,3 0 3 3 4 4 3 A. sevetzowi 10 34,4 4 23,6 1 3 3 4 4 3 A. sibirica 10 33,7 4 24,2 1 3 3 4 4 3 A. elateter 10 34,5 4 25,9 1 3 1 4 4 3 A. bullata 10 23,3 3 31,1 2 4 3 3 2 4 Allactodipus bobriskii 10 20,7 3 31,8 2 4 0 4 4 3 Pygeretmus platyurus 7 24,3 3 24,9 1 3 0 3 2 4 P. pumilio 10 25,9 3 25,9 1 3 0 3 2 4 Euchoreutes naso 10 45,2 5 41 4 4 4 4 4 2 Dipus sagitta 10 15,6 2 31,7 2 1 1 4 4 2 Stylodipus andrewsi 10 13,8 2 36,2 3 3 1 3 2 4 Jaculus turcmenicus 10 18,1 3 40,6 4 3 0 4 4 2 Eremodipus lichtensteini 10 15,2 2 49,2 4 1 1 3 3 3 Paradipus ctenodactylus 10 22,6 3 37,0 3 1 0 4 4 2 Salpingotus kozlovi 10 14,0 2 60,3 5 1 4 2 1 2 S. crassicauda 10 15,5 2 64,5 5 2 2 2 1 2 Cardiocranius paradoxus 10 9,8 1 61,5 5 4 2 2 1 2 Dipodidae Gerbillidae Gerbilliscus kempi 10 13,5 1 30,0 2 3 1 1 2 4 Tatera indica 10 14,0 2 31,1 2 3 1 1 2 5 Gerbillus gleadowi 10 12,5 1 35,8 3 1 2 1 4 3 Desmodillus auricularis 6 10,9 1 44,6 4 3 1 1 2 4 Pachyuromys duprasii 5 5,4 0 51,7 4 3 0 1 2 3 Sekeetamys calurus 3 14,7 2 40,0 4 4 1 1 3 3 Meriones tamariscinus 10 11,6 1 32,6 2 2 1 1 1 3 M. tristrami 10 13,3 1 34,9 3 3 1 1 2 3 M. vinigogradovi 10 13,4 1 35,6 3 3 1 1 2 3 M. persicus 10 14,8 2 36,8 3 4 1 1 3 3 M. unguiculatus 10 11,1 1 37,6 3 2 1 1 1 4 M. zarudnii 4 14,5 2 40,8 4 3 1 1 2 3 M. libycus 10 11,4 1 42,8 4 3 1 1 2 4 M. meridianus 10 12,2 1 44,3 4 2 1 1 3 3 M. crassus 10 12,1 1 45,3 4 2 1 1 2 4 12 Rhombomys opimus 10 8,2 1 36,8 3 3 0 1 2 5 Heteromyidae Perognathus nelsoni 6 10,3 1 38,9 3 4 2 1 3 3 P. penicillatus 10 10,6 1 39,4 4 4 2 1 3 3 P. intermedius 5 10,3 1 39,6 4 4 2 1 3 3 Dipodomys merriami 10 14 2 47,6 4 2 2 2 3 3 D. nelsoni 5 11,8 1 48,4 4 3 2 2 2 3 Microdipodops 2 14,8 2 54,8 5 2 2 2 1 2 4 3 4 1 2 2 Myoxidae Selevinia betpakdalensis 3 22,1 3 40,2 Примечание. N- число экземпляров. Переменные: EL- относительная длина ушной раковины, RELее ранговая оценка, BL- относительная длина слухового барабана, RBL- ее ранговая оценка, ST- тип субстрата, TR- тип трофики, MO- подвижность, ES- способ избегания преследования, BU- использование нор. Таблица 2 Значения коэффициентов Фишера F (над диагональю) и ранговой корреляции R (под диагональю) между основными показателями, использованными при анализе связи размеров ушной раковины и слухового барабана с экологическими факторами Переменные REL RBL ST TR MO ES BU EL 0,7 5,6* 18,7* 9,8* 0,5 BL 3,9 9,1* 15,2* 6,6* 0,2 RBL -0,38 ST 0,08 -0,10 TR 0,20 0,08 0,09 MO 0,77 -0,22 -0,08 0,07 ES 0,47 -0,37 0,14 0,08 0,43 BU -0,25 -0,25 0,12 -0,45 -0,27 Примечание. Обозначения переменных см. в табл. 1 и тексте. * Cвязь значима при p<0,01. -0,26